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IMPLICACIONES DE LAS CONEXIONES CORTICALES Y
SUBCORTICALES DEL LÓBULO FRONTAL EN LA CONDUCTA
HUMANA
Dra. Esperanza Bausela Herreras^1
Resumen En este artículo nos centramos en el sustrato neurológico de la tercer unidad funcional propuesta por Luria, el córtex prefrontal. Esta zona ha sido tradicionalmente vinculada con las funciones ejecutivas. Desarrollamos sus características citoarquitéctonicas, así como las zonas a las que tradicionalmente ha sido divida. Finalmente analizamos las conexiones corticales y subcorticales que mantiene esta zona con otras zonas y estructuras subcorticales. De su análisis se deducen una serie de implicaciones conductuales, de ahí la importancia de esta zona del córtex para el funcionamiento humano.
Palabras clave: Lóbulo frontal, función ejecutiva, síndrome disejecutivo, inhibición, autorregulación, planificación, memoria de trabajo.
IMPLICATIONS OF CONNECTIONS CORTEX AND SUBCORTEX OF FRONTAL LOBE IN THE HUMAN BEHAVIOR
Summary In this paper we center ourselves in the neurological sustrato of the Luria’s third unit functional, the prefrontal cortex. This area has been traditionally linked with the executive functions. We develop their characteristic, as well as the areas which traditionally has been divide. Finally we analyze the connections cortico and subcorticales that it maintains with other areas and structures subcorticales. Of this, It is possible deduced a series of implications, one of them is the importance of this area to function.
Words key: Lobe frontal, executive function, disejecutive syndromo, inhibition, self- regulation, planning, working memory.
Sustrato neurológico: Lóbulo frontal El estudio científico de la neuropsicología del lóbulo frontal se inicia con Luria (1973), quien atribuye al lóbulo frontal la responsabilidad de la planificación, la coordinación y la monitorización del comportamiento, viéndose reforzado por las investigaciones realzadas en el primer tercio de nuestro siglo sobre los efectos
(^1) Universidad Auónoma de San Luis Potosí (México). Doctora “cum laude” en Psicología y Ciencias de la Educación por la Universidad de León
producidos por la lobotomía frontal en pacientes psicóticos (Portellano, 1998). El propio Luria considero la necesidad de que las áreas prefrontales estuvieran preservadas para que se realizasen de modo satisfactorio las funciones ejecutivas, encargadas de iniciar, supervisar, controlar y evaluar la conducta (Portellano, 2001). Así, una lesión en estas áreas produce una profunda alteración en los programas conductuales complejos, con marcada deshinbinición ante estímulos irrelevantes. El término lóbulo frontal define una entidad estructural, pero no enfatiza el hecho fundamental de que el cerebro es una unidad funcional integrada. Dicho término, a veces se reemplaza por el término “sistema frontal”, que le otorga un matiz más interactivo, pero que igualmente subraya la base anatómica. Actualmente, hay una creciente conciencia de que los procesos mentales del lóbulo frontal describen un “constructo” más que funciones anatómicas (Soprano, 2003 ). En realidad, y según el anterior autor, términos tales como “control ejecutivo”, “sistema supervisor” o “síndrome disejecutivo” remiten más directamente al concepto psicológico que al trastorno anatómico. A este substrato neuroanatómico y neurocomportamental se le ha denominado de manera genérica, frontal, prefrontal o áreas cerebrales anteriores, de ahí que estas referencias se toman como sinónimos en la literatura neuropsicológica (Pineda, 2000) haciendo refrencia en realidad a diferentes zonas de la corteza prefrontal. Esta zona, representa la parte del cerebro que se sitúa por delante del surco central, constituyendo el 30% de la masa cortical (Fuster, 1997). Es la región cerebral con un desarrollo filogenético y ontogenético más reciente, y la parte del ser humano que de manera más significativa nos diferencia de otros seres vivos y que mejor refleja nuestra especificidad (Goldman, 1984). Por esto, no resulta llamativo tal y como recoge Petrides (1991), que diversos investigadores asignen a esta región el asiento de la inteligencia y su relación con las formas de actividad mental superior. Changeoux (1992) considera que la corteza prefrontal participa en lo que se denomina “arquitecturas neuronales de la razón” que caracterizan al homo sapiens. Constituyen en la especie humana un tercio de la masa total de los hemisferios cerebrales, abarcando todo el tejido situado por delante del surco central, que costituye el límite posterior. Por su parte inferior el límite de los lóbulos
Dada la fuerte asociación entre las funciones ejecutivas y los lóbulos frontales (Pistoia, Abad y Etchepareborda, 2004), la investigación sobre estos procesos se ha desarrollado especialmente bajo la óptica de la denominada “metáfora frontal” (Pennington, 1997). No obstante, y a pesar de las numerosas evidencias que vinculan la función ejecutiva con el lóbulo frontal (Van der Werf, Scheltens, Lindeboom, Witter, Uylings y Jolles, 2003) siendo evidenciado con tres tipos de estudios: (i) estudios con modelos de simulación, (ii) estudios del efecto de ciertas drogas, especialmente la dopamina, un receptoress antagonista que han demostrado tener efectos sobre la memoria de trabajo y (iii) estudios con pacientes con daño cerebral. No existe un límite exacto que circunscriba una función como ejecutiva y que sea distinta de aquellos procesos cognitivos frontales que subyacen en el cálculo, atención, memoria o en el propio comportamiento. No obstante, la función ejecutiva queda frecuentemente suscrita al lóbulo frontal. Debemos decir que hay otras partes del cerebro, además del lóbulo frontal, que también están vinculadas con estas operaciones (Pineda, 2000), por lo que estas funciones no pueden verse como compartimentos estancos de un área cerebral (Vigliecca, 2004). En esta misma línea, se manifiestan Redondo, Brown y Chacón (2001) quienes subrayan como la función ejecutiva no se halla adscripta a una región cerebral única, sino que debe ser considerado como un conjunto de subprocesos relacionados con múltiples circuitos neuronales, que permiten optimizar la ejecución de otras tareas más complejas con diversos componentes cognitivos o conductuales (Lawrence, Shakian y Robbins, 1998). Así, se han comprobado déficits similares en sujetos con lesiones en otras estructuras, como los ganglios basales y el tálamo, indicando que es posible que no todas las funciones ejecutivas tengan su asiento en el lóbulo frontal (Sandson, Daffner, Carvalho y Mesulam, 1991), o que al menos existan otras estructuras implicadas, conectadas a su vez con regiones prefrontales. Por ejemplo, el hecho de que determinadas conductas para las que se precisa cierto control ejecutivo se de en niños en edades tan temparanas como los 12 meses, cuando la sinaptogénesis y la mielinización distan de ser maduras en los lóbulos frontales, ha llevado a algunos a autores a especular que en la infancia
tengan un mayor protagonismo las estructuras subcorticales (Smith, Kates y Vriezen, 1992 ).
Conexiones corticales y subcorticales El cortex prefrontal es una de las áreas más altamente interconectadas con otras regiones del córtex humano. Se conocen interconexiones masivas con los lóbulos parietales, temporales, regiones límbicas, núcleos de la base, ganglios basales y cerebelo (Jódar, 2004). Este rico y basto entramado de conexiones tanto corticales como subcorticales, prueba el papel central que juega en el control de la conducta (Capilla et al ., 2004). Podemos describir al menos dos circuitos funcionales de interés neuropsicológico dentro del córtex prefrontal (Bechara, Damasio y Damasio, 2000): (I) por una parte, el circuito dorsolateral, se asocia a habilidades de perfil cognitivo, como memoria de trabajo, atención selectiva, formación de conceptos y flexibilidad cognitiva. La actividad de este circuito se ha asociado al rendimiento en tarea clásicas de función ejecutiva, como las pruebas de fluidez (verbal y visual), las tareas BN–Back , la prueba de Stroop, la Torre de Hanoi o la prueba de Clasificación de Tarjetas de Wisconsin (Bechara, Dolan, Denburg, Hindes, Anderson y Nathan, 2001). Y, (II) por otra parte, el circuito ventromedial se asocia al procesamiento de señales somáticas – emocionales que actúan como marcadores o guías de los procesos de toma de decisiones hacia objetivos socialmente adaptativos (Bechara et al ., 2000). La corteza prefrontal se mantiene activa tanto, ante los estímulos internos como externos, generando constantemente esquemas nuevos para la acción voluntaria, las decisiones, la volición y las intenciones. Estos esquemas, implican la formulación de metas, inatención para la actuación, selección de respuesta, programación y, finalmente, el inicio de la acción (Jahanshani y Frith, 1998), en donde los mecanismos ejecutivos de supervisión controlan todos los procesos motores no rutinarios. El estudio de las interconexiones entre la corteza prefrontal y otras regiones del cerebro, contribuye, según Denis (2003), al mejor entendimiento del funcionamiento de esta zona del cortex. Existen, según el mismo autor, cuatro fuentes principales de entrada o aferentes a la corteza prefrontal: (a) Primero , recibe
somatosensorial; proyecta hacia el putamen, el pálido dorsolateral y el núcleo ventromedial del tálamo, para volver al córtex frontal. Las disfunciones en esta vía generan enlentecimiento motor: La clásica acinesia o bradicinesia de la enfermedad de Parkinson. (ii) Circuito oculomotor : Tiene su origen en las áreas de control ocular en el córtex frontal y proyecta hacia el cuerpo del núcleo caudado. Continúa a través del pálido dorsomedial y de ahí al área ventral anterior del tálamo, para luego volver al lóbulo frontal. Las alteraciones en este circuito producen alteraciones en la fijación ocular, es decir, en la búsqueda visual. (iii) Circuito frontal dorsolateral: Parte del córtex dorsolateral proyecta hacia la cabeza más dorsolateral del núcleo caudado, y de ahí hacia el pálido dorsolateral y el núcleo dorsomedial y ventral anterior del tálamo, desde donde vuelve a proyectar al córtex dorsolateral. La disfunción en este circuito produce una sintomatología similar a la descrita tras lesión directa en el córtex prefrontal: síndrome disejecutivo, caracterizado por alteraciones en la capacidad de mantener la flexibilidad mental y el cambio de criterios, en la planificación y generación de estrategias, en la organización de las acciones, en la utilización de la experiencia (memorias a largo plazo) y en la producción de una actividad espontánea (verbal o no verbal) (Duffy y Campbell, 1994). (iv) Circuito frontal orbitolateral: Se origina en el córtex orbital lateral del prefrontal y proyecta hacia el núcleo caudado y el pálido dorsomedial, de ahí a los núcleos ventral anterior y medial dorsal del tálamo, para volver al córtex frontal orbital. Este circuito modula los aspectos de ajuste personal y social, así como la inhibición de la interferencia de estímulos externos e internos (autocontrol). Las disfunciones en este sistema producen alteraciones graves en la inhibición y en la capacidad para controlar los impulsos. Un ejemplo, son los primeros síntomas de los pacientes con enfermedad de Huntington, en los cuales se produce una afectación grave del núcleo caudado. (v) Circuito cingular anterior: Tiene su origen en el córtex cingular anterior y proyecta hacia el estriado ventral (límbico), al tubérculo olfatorio y hacia zonas del caudado y putamen ventromedial. El retorno se realiza a través del pálido rostrolateral y el núcleo dorsomedial del tálamo hacia el córtex cingular anterior. La lesión en este circuito se asocia a la presencia de apatía, reducción de la iniciativa y mutismo acinético. Se trata de un circuito especialmente implicado en la motivación y el mantenimiento de la atención.
Estas conexiones, como hemos ya ido analizando tienen una serie de implicaciones funcionales. El conocimiento de estas funciones de esta zona del cortex ha sido posible a partir del estudio de las dificultades que presentan los pacientes con lesiones en esta zona del cortex (Brass, Derrfuss, Matthes y Von Cramon, 2003 ) junto con los resultados obtenidos de la aplicación de pruebas especificas , pruebas que serán comentadas en la última parte de este capitulo. Desde un punto de vista funcional puede afirmarse que en esta región cerebral se encuentran las funciones cognitivas más complejas y evolucionadas del ser humano: se le atribuye un papel esencial en actividades tan importantes como: capacidad para formular objetivos a largo plazo, para planificar la conducta, creatividad, ejecución de actividades complejas, desarrollo de las operaciones formales del pensamiento, conducta social, toma de decisiones y juicio ético y moral, adaptación del comportamiento a situaciones inusuales, realizar conductas con una intención determinada y para autorregularse, flexibilidad en la conducta y organización de una ejecución eficaz (Vendrell, Junqué, Pujol y Jurado, 1995). En conjunto, este patrón de aferentes y eferentes prefrontales (ver Pineda, Giraldo y Castillo, 1995) sugieren que la corteza prefrontal media la regulación de orden superior de la conducta. Luria (1980) subraya el papel de los lóbulos frontales en la regulación de movimientos y acciones voluntarias, que surge en gran parte como consecuencia de un plan formado con la íntima participación del habla. Para Luria (1980) “los lóbulos frontales regulan el estado de la actividad del organismo, controlan los elementos esenciales de la intenciones del sujeto, programan formas complejas de actividad y monitorizan constantemente todos los aspectos de la actividad”. En otras palabras, “la sintomatología de los lóbulos frontales no representa un desorden de la sensación o la percepción del lenguaje o de la actividad motora o refleja primaria, en cambio, representa desórdenes de regulación de la actividad y de corrección de errores”. Los lóbulos frontales mantendrían el papel dominante del programa que se esté realizando e inhibirían acciones irrelevantes o inapropiadas.
Dimensiones
autorregulación del comportamiento, atención en el procesamiento no automático de la información, solución de problemas, control de impulsividad y estabilidad comportamental constituyendo requisitos importantes para resolver problemas de manera eficaz y eficiente, siendo llevados a cabo por el sistema directivo (Beviridge, Jarrold y Pettit, 2002 ). En los últimos años se han intentado delimitar las capacidades que componen el constructo función ejecutiva, y se han especificado varios componentes, como:
- Inhibición (Ozonoff y Strayer, 1997). Se refiere a la interrupción de una determinada respuesta que generalmente ha sido automatizada. Por ejemplo, si de repente cambiara el código que rige las señales de los semáforos y tuviéramos que parar ante la luz verde deberíamos inhibir la respuesta dominante o prepotente de continuar la marcha sustituyéndola por otra diferente (en este caso detenernos). La estrategia aprendida, que anteriormente era válida para resolver la tarea, deberá mantenerse en suspenso ante una nueva situación, permitiendo la ejecución de otra respuesta. También puede demorarse temporalmente, esperando un momento posterior más adecuado para su puesta en práctica (Gooding, Kwapil y Tallent, 1999).
- Planificación (Hughes, Russell y Robins, 1994). Para conseguir la meta propuesta, el sujeto debe elaborar y poner en marcha un plan estratégicamente organizado de secuencias de acción. Es necesario puntualizar que la programación no se limita meramente a ordenar conductas motoras, ya que también planificamos nuestros pensamientos con el fin de desarrollar un argumento, aunque no movamos un solo músculo, también recurrimos a ella, en procesos de recuperación de la información almacenada en la memoria declarativa (tanto semántica como episódica o perceptiva).
- Flexibilidad (Hughes, Russell y Robins, 1994 ) es la capacidad de alternar distintos criterios de actuación que pueden ser necesarios para responder a las demandas cambiantes de una tarea o situación.
- Memoria de trabaj o (Bennetto, Pennington y Rogers, 1996), también llamada memoria operativa, permite mantener activada una cantidad
limitada de información necesaria para guiar la conducta "online". Es decir, durante el transcurso de la acción, el sujeto necesita disponer de una representación mental tanto del objetivo como de la información estimular relevante (Ej: el orden en que se han planificado las acciones), no sólo, acerca del estado actual sino también con relación a la situación futúra. Así, esta capacidad tiene elementos comunes con la memoria prospectiva que implica el recuerdo de la intención de hacer algo (CocKburn, 1995).
- Monitorización es el proceso que discurre paralelo a la realización de una actividad. Consiste en la supervisión necesaria para la ejecución adecuada y eficaz de los procedimientos en curso. La monitorización permite al sujeto darse cuenta de las posibles desviaciones de su conducta sobre la meta deseada. De este modo, puede corregirse un posible error antes de ver el resultado final. Así, la automonitorización es una de las técnicas que habitualmente se utiliza en la intervención de problemas internalizantes (Shapiro y Cole, 1999).
- Procesos autorregulatorios , son los responsables de la organización del comportamiento, permitiendo la compleja resolución de problemas (Sengstock, 2001). Estudios recientes han apoyado la hipótesis de que la maduración de las redes atencionales está implicada en el desarrollo de la autorregulación, siendo el cortex prefrontal en el que tendrían cabida las diferencias individuales en ambos procesos (González, Carranza, Fuentes, Galiám y Estévez, 2001). La diversidad de estudios permite agrupar estas y otras funciones en un número de factores variables. Barroso y León Carrión (2002), desde una perspectiva didáctica, consideran que el sistema ejecutivo esta compuesto de dos bloques : (i) En el primero de ellos, estarían las subfunciones de iniciación, anticipación, planificación y establecimiento de metas, monitorización de la conducta, prospectiva de las consecuencias, flexibilidad mental mediante feedback , y la secuenciación temporal. (ii) En el segundo bloque estarían las que involucran las capacidades que tienen un funcionamiento independiente, o bien funcionan en conjunto con las anteriores, como por ejemplo, aquellas que modulan, activan o inhiben la capacidad atencional, algunos aspectos del aprendizaje procedimental, la influencia de orden temporal en
disejecutivo (Alderman, Evans, Burgess y Wilson, 1991) y que posteriormente será planteado. De toda esta diversidad de dimensiones que constituyen este constructo, quizás, sea la planificación , la inhibición de respuestas automáticas y la memoria de trabajo las más desatacables. Algunos autores, incluso, diferencian las funciones atencionales y la memoria de trabajo de las funciones ejecutivas del lóbulo frontal (Pistoia et al., 2004 ). La corteza prefrontal hace posible que la conducta del sujeto se caracterice por ser consciente y dirigida a un fin, desempeña un papel crítico en el control atencional y en el archivo mnésico necesario para supervisar y modular el procesamiento sensitivomotor y las acciones complejas básicas de la conducta humana (Stuss, Toth, Franchi, Alexander, Tipper y Craik, 1999). A la luz de lo expuesto anteriormente, y siguiendo a Pennington y Ozonoff (1996), las tareas ejecutivas ofrecen respuestas competitivas entre diferentes alternativas y el éxito en las mismas, depende tanto de la inhibición de las respuestas prepotentes incorrectas, como de los procesos de memoria de trabajo necesarios para emitir las respuestas correctas. Una cuestión todavía, no resuelta, es dilucidar la posible interacción entre ambos constructos , esto es, aclarar la relación entre los procesos de memoria de trabajo utilizados para alcanzar las respuestas correctas y la inhibición presumiblemente exhibida para suprimir las respuestas prepotentes incorrectas. Los teóricos sostienen que la atención, la memoria de trabajo y la función ejecutiva están interrelacionados y son sistemas interdependientes (Cantrill, 2003 ).
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