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Hongos marinos lignícolas en ecosistemas de manglar Tamayo-Cevallos REVISTA ECUATORIANA DE MEDICINA Y CIENCIAS BIOLOGICAS e-ISSN 2477- Volumen 41. No. 2, Noviembre 2020
Hongos marinos lignícolas en ecosistemas de manglar:
Estado del conocimiento y perspectivas de investigación
en Ecuador
Lignicolous marine fungi in mangrove ecosystem:
State of knowledge and research perspective
in Ecuador
Ricardo Tamayo-Cevallos1*
(^1) Universidad de Guayaquil, Facultad de Ciencias Naturales, Av. Raúl Gómez Lince s/n y Av. Juan Tanca Marengo, Guayaquil, Codigo postal: 471, Ecuador *[email protected] DOI: https://doi.org/10.26807/remcb.v41i2. Recibido 18-08-2020; Aceptado 30-10- RESUMEN.- Los hongos marinos corresponden a un grupo de organismos adaptados a los ecosistemas marinos y estuarinos, cumpliendo un importante rol como descomponedores de sustratos orgánicos, principalmente residuos lignocelulósicos. A pesar de los grandes avances en el estudio de los hongos marinos, las investigaciones realizadas en Sudamérica, son escasas o inexistentes para varios ecosistemas costeros. En Ecuador, la mayor parte de investigaciones no han sido formalmente publicadas, por lo que la presencia de estos organismos en nuestro país no ha sido catalogada. En esta revisión se describe el rol fundamental de estos microorganismos en ecosistemas de manglar, así como su taxonomía y ecología. Además, se provee una lista actualizada con las especies descritas para los manglares del Ecuador, así como también se revisa los vacíos de información existentes sobre la biología de éstos en el país y se plantean investigaciones futuras con la finalidad de expandir el conocimiento de los hongos marinos lignícolas en el Ecuador. Palabras claves: Ascomycota; Manglares; Ecuador, Lista de especies, Hongo marino. ABSTRACT.- Marine fungi correspond to a group of organisms adapted to marine and estuarine ecosystems, fulfilling an important role as decomposers of organic substrates, mainly wood. Despite the great advances in the study of marine fungi, research carried out in South America is scarce or non-existent for several coastal ecosystems. In Ecuador, most of the research has not been formally published, therefore, the presence of these organisms in our country has not been cataloged. This review describes the fundamental role of these microorganisms in mangrove ecosystems, as well as their taxonomy and ecology. In addition, an updated list of species described for the mangroves of Ecuador is provided. A review of the existing information gaps on their biology in the country and future research plans in order to expand the knowledge of lignicolous marine fungi in Ecuador are also presented. Keywords: Marine fungi; Mangroves; Ecuador; Ascomycota; List of species.
Artículo de Revisión
INTRODUCCIÓN
1.Generalidades de los Manglares El término manglar en la actualidad es empleado para agrupar a distintas especies de árboles, arbustos y una especie de palma que pertenecen a un diverso grupo de familias no relacionadas taxonómicamente, características de áreas costeras y estuarinas (Cornejo 2014; Robertson et al. 2020). Este tipo de vegetación se encuentra en zonas con inundaciones periódicas, aguas saladas a salobres y un sustrato inestable, estas condiciones hacen que los mangles hayan desarrollado adaptaciones
REMCB 41 (1): 25-34 2020 de manglar (Kohlmeyer y Kohlmeyer 1979), como degradadores de material vegetal lignificado y demás material orgánico en descomposición, aportando así al ciclo de reciclamiento de nutrientes dentro de ecosistemas marinos, mismo que se encuentra muy bien documentado (Nambiar y Raveendran 2009b; Sarma 2012; Hyde et al. 1998; Raghukumar et al. 1994; Kohlmeyer y Kohlmeyer 1979).
2. Taxonomía y ecología de hongos marinos lignícolas en los Bosques de manglar Definición de hongo marino.- Los hongos marinos corresponden a un conjunto de organismos que presentan varias adaptaciones fisiológicas y morfológicas a ecosistemas marinos y estuarinos, lo que les ha permitido dominar frente a otros organismos emparentados. Si bien los hongos marinos corresponden a un grupo ecológico y fisiológico, más que a uno taxonómico (Hyde, Sarma y Jones 2000), a lo largo del avance de la micología marina varias definiciones se han postulado con base en distintos enfoques. Johnson y Sparrow (1961) sugirieron que el término “marino” debe ser aplicado a aquellos que presentan la capacidad de desarrollarse en agua de mar; o en ciertas concentraciones de cloruro de sodio (Meyers 1968). Sin embargo, durante varios años la definición más aceptada fue la postulada por Kohlmeyer y Kohlmeyer (1979), en la que establecen dos grupos: hongos marinos obligados y hongos marinos facultativos. Los hongos marinos obligados son aquellos que se desarrollan en hábitats marinos y estuarinos y además tienen la capacidad de esporular en este ambiente, a diferencia de los facultativos que provienen de ecosistemas terrestres, pero no son capaces de esporular en un medio marino o estuarino. Según Jones et al. (2015) esta definición es muy restrictiva, planteando la interrogante de que si todos los hongos marinos estaban adaptados y eran metabólicamente activos en ambientes marinos. Pang et al. (2016) realizaron un nuevo consenso, proponiendo una nueva definición: “cualquier hongo que es registrado de manera repetitiva en un ecosistema marino debido a que: 1) es capaz de desarrollarse y esporular (sobre un sustrato) en un ambiente marino; 2) forma una relación simbiótica con cualquier otro organismo marino; 3) muestra adaptación y evolución a nivel genético o es metabólicamente activo en un ambiente marino”. Número de hongos marinos.- Jones et al. (2019) estimaron un total 1257 especies de hongos marinos distribuidos en 539 géneros. Dentro de esta cifra, morfológicas y fisiológicas a su hábitat. Algunas especies presentan raíces adventicias, raíces aéreas con geotropismo negativo (neumatóforos) y la gran mayoría posee semillas vivíparas (Cornejo 2014; Sarma y Hyde, 2001). Los manglares son típicos de ecosistemas tropicales a subtropicales que se encuentran en las zonas intermareales, mayormente en los márgenes estuarinos. Poseen un importante rol al mantener las comunidades planctónicas y bentónicas, así como también contribuir al reciclamiento de nutrientes (Nambiar y Raveendran 2009a). Además, cumplen otras funciones ecosistémicas como reducir la corriente de marea, causar la deposición de lodo y limo, así como también proveer superficies en donde los organismos marinos puedan fijarse (Odum 1971). Estos bosques son considerados la “interface” entre hábitats terrestres y zonas costeras estuarinas (Lugo y Snedaker 1974). La importancia de los ecosistemas de manglar radica en la producción y descomposición de detritus orgánico, que provee de nutrientes a los productores primarios y su vez mantiene una rica fuente de energía que sustenta las actividades pesqueras (Sarma 2012). El detritus que mantiene la producción en los manglares proviene de distintas fuentes, sin embargo, la mayoría es producida in situ; es así como hojas, ramas, restos de animales, neumatóforos, semillas entre otros, son las principales fuentes de material orgánico y demás sustratos son arrastrados y depositados en estos hábitats a través de las corrientes de agua dulce (Nambiar y Raveendran 2009a). Los restos vegetales lignificados son considerados como la mayor fuente de detritus en estos ecosistemas, y a pesar de que su degradación se realiza lentamente, es un componente fundamental en las redes tróficas y reciclamiento de nutrientes en los ecosistemas acuáticos (Maria, Sridhar y Barlocher 2006). La descomposición de los restos vegetales se realiza a través de dos fases que comprenden una fragmentación física y degradación biológica mediada por bacterias y hongos (Wong et al. 1998). El proceso de degradación realizada por estos microorganismos produce detritus con alto contenido proteico, no obstante, los hongos a diferencia de las bacterias son considerados como los principales contribuyentes en este aumento del contenido en proteínas (Odum y Heald 1972; Sarma y Vittal 2000). Dentro de este último contexto, los hongos marinos poseen un importante papel en la producción de detritus orgánico en los ecosistemas
REMCB 41 (2): 95-106, 2020 Figura 1. Morfología de las ascosporas de hongos marinos filamentosos: a) Dictióspora de Aigialus parvus. b) Didimospora de Verruculina enalia. Observe la pared de la célula con pequeñas verrugas. c) Asca conteniendo las amerosporas de un Ascomiceto no identificado. d) Ascosporas filamentosas de Lulworthia sp. Hongos mitospóricos: e) Conidio de Trichocladium nypae. f) Montaje en placa de los conidios de Cirrenalia sp. Figura 1. Morfología de las ascosporas de hongos marinos filamentosos: a) Dictióspora de Aigialus parvus. b) a b c d e f Célula basal hialina Célula apical marrón Ascosporas filamentosas
Hongos marinos lignícolas en ecosistemas de manglar Tamayo-Cevallos REVISTA ECUATORIANA DE MEDICINA Y CIENCIAS BIOLOGICAS e-ISSN 2477- Volumen 41. No. 2, Noviembre 2020 como su biodiversidad (Ananda y Sridhar 2004; Alias, Zainuddin y Jones 2010; Awaluddin et al. 2015; Jones et al. 2006; Mehdi y Saifullah 2000; Pang, Jheng y Jones 2011; Sarma y Vittal 2000; Sridhar y Mangalagangotri 2009; Vittal y Sarma 2006). Dentro de los factores que influencian la diversidad de HML según Hyde y Lee (1995) se encuentran: a) la edad del manglar; b) la diversidad de la flora de mangle existente en el ecosistema; c) la diversidad de flora terrestres y los varios microhábitats que el ecosistema puede proveer. La distribución vertical de estos organismos está directamente relacionada con la forma de liberar sus esporas al medio, morfología del cuerpo fructífero y de sus esporas, por ejemplo: Ascomicetos con la pared del ascocarpo carbonáceo se encuentran por encima de la amplitud de la marea, mientras que aquellos con pared membranácea están ubicados a lo largo del rango de marea además; la ubicación de Ascomicetos con esporas ornamentadas es por encima del rango de marea a diferencia de aquellos con esporas hialinas envainadas que se encuentran por todo el rango de marea (Hyde y Lee 1995). Por otro lado, la salinidad y la temperatura son los principales parámetros que influencian la diversidad de estos hongos (Jones 2000). Según Ananda y Sridhar (2004) un descenso en la salinidad (0 - 1. ‰) puede aumentar el porcentaje de ocurrencia de taxas terrestres, debido a las fuertes lluvias que en general ocurren durante los meses de junio- noviembre en los manglares de la India, resultando en la descarga de sustratos que provienen de río arriba, lo que incrementa la colonización de hongos terrestres como Arthrinium sp., Aspergillus sp. y Penicillium sp. que compiten por el sustrato con los HML. Hyde (1992) reporta un total de 19 hongos marinos sobre la especie de mangle Kandelia candel en la India en donde la salinidad fluctúa de 3 a 24 ‰, indicando la tolerancia a amplias variaciones de salinidad de estos hongos. Otro factor relacionado a la salinidad es la producción de enzimas lignocelulolíticas. Se ha determinado que altas concentraciones de salinidad disminuye la producción de celulasas, mientras que las enzimas peroxidasas se ven favorecidas, en cambio la productividad de lacasas es mayor en bajas concentraciones (Jones 2000; Pointing et al. 1998; Pointing et al. 1999). En lo que respecta a los efectos de la temperatura, la mayoría de los trabajos se han enfocado en su influencia en el crecimiento a 25 °C (Jones 2000). Sin embargo, las investigaciones realizas por Molina y Hughes (1982) y Torzili (1997) demostraron que existe una interrelación entre la temperatura y la salinidad, por ejemplo, el hifomiceto marino Zalerium maritimum exhibe un aumento en su requerimiento de salinidad para su crecimiento al elevarse la temperatura. No obstante, Hyde y Lee (1995) y Jones (2000) mencionan una escases de trabajos enfocados en la influencia de estos parámetros y cómo se ve afectado el crecimiento y diversidad de los hongos en la naturaleza. Trabajos actuales relacionados al efecto de la salinidad en el crecimiento han sido realizados sobre hongos pertenecientes a los géneros Penicillium, Aspergillus y Fusarium que, a diferencia de los hongos tratados aquí, son de medio terrestre y al mencionarlos como marinos se hace referencia al medio del cual fueron aislados más no a su ecología.
3. Hongos marinos lignícolas en Ecuador Para el año 2012 los bosques de manglar en el país tenían un estimado entre 93 574 y 155 957 ha (Hamilton et al. 2018), distribuidas en las bocas de ríos estuarinos y deltas, formando una amplia extensión a lo largo del Golfo de Guayaquil, y en la mayor parte del noreste entre los ríos Mataje y Cayapas (Cornejo 2014). De acuerdo con Cornejo (2014) las especies de mangle dominantes en estas zonas son Rhizophora mangle, R. racemosa, R. x harrisonii, Laguncularia racemosa, Avicennia germinans y Conocarpus erectus. La primera descripción de HML en el país fue realizada por Kohlmeyer and Volkmann-Kohlmeyer (1987a) en las Islas Galápagos en Santa Cruz y Genovesa, donde se describen 10 especies. A partir de esta fecha no se realizaron investigaciones en este campo en ningún otro lugar de las islas ni para el Ecuador continental. Posteriormente, después de 23 años, Panchana (2008) en su trabajo reporta a Phialophorophoma litoralis y cinco géneros en el manglar de Palmar en la Provincia de Santa Elena, investigación que fue ampliada por Álvarez (2011) describiendo un género y siete especies en la misma zona. Más tarde, un trabajo realizado en un área de la Reserva Ecológica Manglares Churute determinó la presencia de 12 especies de HML (Álvarez et al. 2019). Todas las investigaciones anteriormente mencionadas se enfocaron en la descripción de taxas creciendo sobre fragmentos de mangle y madera en descomposición, por lo que datos ecológicos acerca de la frecuencia de ocurrencia, estacionalidad, distribución vertical, especificidad
Hongos marinos lignícolas en ecosistemas de manglar Tamayo-Cevallos REVISTA ECUATORIANA DE MEDICINA Y CIENCIAS BIOLOGICAS e-ISSN 2477- Volumen 41. No. 2, Noviembre 2020 al sustrato, influencia de la salinidad y temperatura, así como su biodiversidad no han sido realizados. En la tabla 1 se mencionan los géneros y especies de hongos marinos lignícolas descritos hasta la fecha en Ecuador, así como también su lugar de colecta y el sustrato de donde fue aislado. Halocyphina villosa ha sido observado creciendo sobre madera de mangle en descomposición (obs. pers.) por tanto, un trabajo que lo reporte formalmente para el país es necesario. Por otro lado, el hongo Arenariomyces trifurcatus es una especie arenícola (se desarrolla sobre los granos de arena en las zonas de playa), su presencia está asociada a la cercanía de estos ecosistemas costeros a los bosques de manglar. La degradación de la madera de mangle realizada por HML está restringida a las capas externas, por lo que su actividad genera un pre acondicionamiento del sustrato para que larvas de la familia Teridinidae se fijen a éste (Kohlmeyer, Bebout y Volkmann- Kohlmeyer 1995). Los Teridinidae son organismos que han sido extensamente estudiados en las zonas estuarinas y costeras del Ecuador (Cruz 1986, 1992; Cruz, Torres y Villamar 1989; Arias 2012), es por esto que investigaciones que abarquen la actividad sinérgica en la descomposición del material lignificado mediada por estos moluscos y HML en bosques de manglar son imprescindibles para entender el funcionamiento del sistema. De igual forma, teredos y HML causan daños en estructuras de madera ubicadas en zonas portuarias (Cruz 1986; Kohlmeyer y Kohlmeyer 1979), estableciendo otro tópico que necesita ser estudiado en el país. La importancia de hongos microscópicos en la alimentación de organismos marinos se encuentra restringida a unas pocas especies (Kohlmeyer y Bebout 1986); es así como el papel de fuente nutricional y ayudante digestivo (liberación de enzimas degradadoras de celulosa) en gasterópodos y demás organismos en zonas manglícolas debe ser revisado. Este tema fue estudiado por Kohlmeyer and Bebout (1986), reportando la importancia de estos microorganismos como alimento para el molusco Littorina angulifera típico de manglares del Atlántico. Cntinución Tabla 1. Hongos marinos lignícolas reportados para el Ecuador Continuaciòn Tabla 1 Clasificación Sustrato Lugar de colecta Referencia Hongos anamorfos Cirrenalia tropicalis Kohlm., 1968 Madera de mangle Reserva Ecológica Manglares Churute Álvarez et al. (2019) C. pygmea Kohlm., 1966 Madera de mangle Reserva Ecológica Manglares Churute Álvarez et al. (2019) Periconia prolifica Madera de mangle Manglar de Palmar, Provincia de Santa Elena; Reserva Ecológica Manglares Churute Álvarez (2011); Álvarez et al. (2019) Trichocladium achrasporum Madera intermareal, madera de mangle Isla Genovesa, Galápagos; Manglar de Palmar, Provincia de Santa Elena; Reserva Ecológica Manglares Churute Kohlmeyer & Volkmann- Kohlmeyer (1987); Álvarez (2011); Álvarez et al. (2019) * (^) T. alopallonellum (Meyers & R.T. Moore) & Volkm.-Kohlm., 1995 Madera intermareal, madera de mangle Isla Genovesa, Galápagos; Manglar de Palmar, Provincia de Santa Elena. Kohlmeyer & Volkmann- Kohlmeyer (1987); Álvarez (2011) T. nypae K.D. Hyde & Goh, 1999 Madera de mangle Reserva Ecológica Manglares Churute Álvarez et al. (2019) Zalerium maritimum Madera de mangle Manglar de Palmar, Provincia de Santa Elena; Reserva Ecológica Manglares Churute Álvarez (2011); Álvarez et al. (2019) ***** Estas especies fueron descritas por Kohlmeyer & Volkmann-Kohlmeyer (1987) con nombres que pasaron a ser sinónimos según Jones et al. (2009). L. rhizophorae fue descrita como Didymosphaeria rhizophorae , V. enalia con el nombre de Didymosphaeria enalia y T. alopallonellum como Humicola alopallonella
REMCB 41 (2): 95-106, 2020 Por otro lado, los HML poseen importantes aplicaciones dentro del campo biotecnológico en distintas áreas. El hongo Verruculina enalia produce dos compuestos fenólicos denominados Enalin A (1) y B (2) que pueden ser empleados como antidiabéticos, antifúngicos, antimicrobianos y fitotóxicos; de igual forma Aigialus parvus exhibe actividad antitumoral y antimalárica al producir dos policétidos hipotemicina y aigialomicina (Lin et al. 2002; Vongvilai et al. 2004). Los ascomicetos Corrollospora maritima y V. enalia y los hongos mitospóricos Periconia prolifica, Trichocladium achrasporum y Zalerion maritimum han demostrado la capacidad de desarrollarse en un medio elaborado con agua de mar y suplementado con hexadecano como única fuente de carbono (Kirk y Gordon 1988). Las enzimas lignocelulolíticas son importantes en la degradación de la lignina y frecuentemente empleadas en procesos que implican la biorremediación de polutantes in vitro. Sarma (2018) realizó una investigación sobre las principales enzimas de hongos marinos, reportando la presencia de hemicelulosas, lacasas y celulasas para la mayor parte de HML, lo que los posiciona como candidatos a ser empleados en procesos que impliquen la remediación con microorganismos. Una de las principales características de los hongos es la producción de antimicrobianos, es así como Zainuddin et al. (2010) describe actividad de este tipo contra las bacterias patogénicas Bacillus subtilis , Klebsiella aerogenes y Staphylococcus aureus por el hongo V. enalia. Todas las especies anteriormente nombradas a excepción de A. parvus se han reportado para el Ecuador. CONCLUSIÓN Tan solo el 10 % de los HML han sido reportados para los manglares del país, a pesar de su importancia dentro de los procesos de formación de detritos, por lo que obtener datos relacionados a su ecología y generar registros sobre su diversidad en estos ecosistemas para contribuir al conocimiento de la micobiota es de suma importancia. Además, cuantificar la abundancia de estos microorganismos en los bosques de manglar es de carácter imperativo, así como también la obtención de cultivos monospóricos a través del uso de técnicas de cultivo, enfocados a la conservación de estos organismos ex situ y al establecimiento de estudios a nivel genético, molecular, bioquímico y a futuras aplicaciones que podrían aportar al desarrollo del Ecuador dentro del campo biotecnológico.
AGRADECIMIENTOS
A Paulina Sepa por sus acertados comentarios que ayudaron a la correcta redacción del documento, al PhD. Xavier Álvarez por introducirme en el campo de la micología marina y a Dayanna Almedia por las microfotografías mostradas en la figura 1. REFERENCIAS Aleem AA. 1980. Distribution and ecology of marine fungi in Sierra Leone (Tropical West Africa). Botanica Marina 23: 679-688. Alexopoulos CJ, Mims CW, Blackwell M. 1996. Introductory mycology. 4th ed. New York:John Wiley & Sons. Alias SA, Jones EG. 2000a. Colonization of mangrove wood by marine fungi at Kuala Selangor mangrove stand, Malaysia. Fungal Diversity, 5, 9-21. Alias SA, Jones EG. 2000b. Vertical distribution of marine fungi on Rhizophora apiculata at Morib mangrove, Selangor, Malaysia. Mycoscience, 41(5), 431. Alias SA, Zainuddin N, Jones EG. 2010. Biodiversity of marine fungi in Malaysian mangroves. Botanica Marina , 53(6), 545-554. Álvarez X. 2011. Aislamiento e identificación de hongos marinos del manglar de Palmar Provincia de Santa Elena, y establecimiento del banco de cepas fúngicas (Tesis de Maestría). Escuela Superior Politécnica Del Litoral, Guayaquil, Ecuador. Álvarez X, Tamayo R, Almeida D, Robles S, y Moscoso A. 2019. Ascomicetos marinos manglícolas de la reserva ecológica manglares churute. Manglares de América, 68-77. Ananda K, Sridhar KR. 2004. Diversity of filamentous fungi on decomposing leaf and woody litter of mangrove forests in the southwest coast of India. Current science , 1431-1437. Arias Cedeño E. 2012. Estado actual de la diversidad de moluscos bivalvos perforadores de madera en la Puntilla de Santa Elena (Salinas). Tesis para optar el grado de Bióloga. Universidad de Guayaquil, Guayaquil, Ecuador. Awaluddin HH, Nor NAM, Nor HM, Sharuddin SS, Pang KL, Mohamad-Fauzi et al. (2015). Biodiversity of marine lignicolous fungi from
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