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Online ISSN: 2395-9053; Print ISSN: 0185-
Identification of pathogenic bacteria in fishes caught in the Pacific off^ Ciencias Marinas^ https://doi.org/10.7773/cm.v47i3.3212^ (2021), 47(3):175–
Nicaragua Identificación de bacterias patógenas en peces capturados en el Pacífico
frente a Nicaragua Byron Flores William Jirón 1 * 1 , Jessica Sheleby-Elías, Nelly González 2 , Arlen Bravo 1 , José L Balcázar 2 , Brenda Mora-Sánchez 3 1 , Dayana Torres 1 ,
(^12) Centro Veterinario de Diagnóstico e Investigación, Departamento de Veterinaria y Zootecnia, Escuela de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Universidad Nacional Autónoma de Nicaragua-León, Carretera a La Ceiba 1 km al Este, León, Nicaragua.Departamento Acuícola, Escuela de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Universidad Nacional Autónoma de (^3) * Nicaragua-León, Carretera a La Ceiba 1 km al Este, León, Nicaragua.Catalan Institute for Water Research, Girona, 17003, Spain.Corresponding author. E-mail: [email protected] Abstract. A total of 62 fishes were collected for microbiological analysis using muscle samples, which were inoculated on thiosulfate-citrate-bile salts-su crose agar and trypticase soy agar. Bacterial identification was carried out by biochemical tests and tests of tolerance to different NaCl concen trations, and the Kirby–Bauer method was used to determine the bacterial resistance. The results revealed the presence of in 30.64% (95% CI: 18.36–42.92) of the fish samples, while The aim of this study was to identify pathogenic bacteria in fishes from 4 communities on the western Pacific coast of Nicaragua. Salinivibrio costicola was detected in 22.58% (95% CI: 11.37–33.79) of the sam Vibrio metschnikovii - -- ples. Coagulase-negative staphylococci (CoNS) were detected in 82.30% (95% CI: 71.94–92.57) of the samples. Species of the genus were detected at a concentration of 3.9 × 10 from Poneloya, and these values were significantly higher ( Furthermore, 100% of the The bacterial load for S. costicola V. metschnikovii is typical of marine environments and does not represent a health hazard. However, and (^3) CFU·g S. costicola –1 (^) in fish samples from the Las Peñitas community and 2.52 × 10 strains were resistant to amoxicillin/clavulanic acid and sensitive to ciprofloxacin. P = 0.003) than those found for samples from El Tránsito (5.25 × 10 V. metschnikovii (^3) CFU·g–1 (^2) in samples (^) CFU·g (^) can be Vibrio –1). present in raw fish and it therefore represents a public health hazard, as do CoNS, which are indicators of anthropogenic contamination. Key words : fish, Vibrio , Nicaragua, Staphylococcus. Resumen. el occidente de Nicaragua. Se recolectaron 62 peces para realizar el análisis microbiológico a partir de muestras de músculo, las cuales fueron inoculadas en agar tiosulfato citrato bilis sacarosa y agar tripticasa de soja. La identificación bacteriana se realizó mediante pruebas bioquímicas y de tolerancia a diferentes concentraciones de NaCl, y para determinar la resistencia bacteriana, se empleó el método Kirby-Bauer. Los resul tados mostraron presencia de El objetivo de este estudio fue identificar bacterias patógenas en peces procedentes de 4 comunidades en la costa del Pacífico en Vibrio metschnikovii en un 30.64% (IC 95%: 18.36–42.92) de las muestras de peces, mientras que Salinivibrio - costicola 82.30% (IC 95%: 71.94–92.57) de las muestras. Especies del género muestras de peces de la comunidad Las Peñitas y de 2.52 × 10 ( y P S. costicola = 0.003) que aquellos encontrados para las muestras de El Tránsito (5.25 × 10 fue detectada en un 22.58% (IC 95%: 11.37–33.79) de las muestras. fueron resistentes a amoxicilina/ácido clavulánico y sensibles a ciprofloxacina. La carga bacteriana de (^3) UFC·g Vibrio –1 (^) en las de Poneloya, y estos valores fueron significativamente mayores fueron detectadas a una concentración de 3.9 × 10 Staphylococcus coagulasa (^2) UFC·g–1). Además, el 100% de las cepas de negativa (SCN) fue detectada en un S. costicola 3 V. metschnikovii (^) UFC·g es propia de–1 (^) en las ambientes marinos y no representa riesgo sanitario. Sin embargo, representa un peligro para la salud pública, así como también lo es SCN, que es un indicador de contaminación antropogénica. Palabras clave : peces, Vibrio , Nicaragua, Staphylococcus. V. metschnikovii puede estar presente en el pescado crudo y, por lo tanto,
Introduction (410 km) and the Caribbean Sea (530 km) that are used for Nicaragua has wide coasts along the Pacific Ocean
fishing and aquaculture, representing a significant contribu tion to the national economy (ProNicaragua 2019). Fishing in Nicaragua not only contributes to the food security of the population by increasing food supplies, providing animal- protein and other nutrients, but also by generating jobs and
Introducción Pacífico (410 km) y del lado del mar Caribe (530 km), las Nicaragua posee amplias costas del lado del océano
cuales son aprovechadas para la pesca y la acuicultura, con un aporte significativo a la economía nacional (ProNicaragua 2019). La actividad pesquera en Nicaragua no solo aporta a la seguridad alimentaria de la población al aumentar el abastecimiento de alimentos y, por tanto, proveer proteína
income to meet other needs (FAO 2014). Small-scale fishing Ciencias Marinas ,^ Vol. 47, No. 3, 2021 activities on the Pacific coast of the country have targeted mainly striatus croakers ( (^) ), mullets (snappers Cynoscion (^) Mugil ( Lutjanus spp.) (FAO 2018). However, the inten spp.), pomfret ( spp.), groupers Brama brama ( Epinephelus ), and- sification of fishing activities has been accompanied by an increase in emerging and reemerging diseases (Ghaly et al. 2010). Lutjanus guttatus and Mugil cephalus fishes caught in Aeromonas and al. 2020), whereby they could be considered a reservoir or the Vibrio vulnificus wild spp., can Vibrio cholerae carry (Gomez-Gil et al. 2007, Hassen et pathogenic, Vibrio parahaemolyticus bacteria, such as, vehicle for foodborne infections and, therefore, a threat to public health (Bonnin-Jusserand et al. 2019). Furthermore, fishes caught in shallow waters adjacent to coastal areas, where marine and fresh waters converge, may be infected by bacteria from human sources, such as Listeria monocytogenes et al. 2020). Bacteria of the genus, and Staphylococcus Staphylococcus aureus can be transmitted by Salmonella (Feliatra spp., fish, but unlike the genus environments and are thus not considered autochthonous (Romero-Jarero and Negrete-Redondo 2011). In addition, Vibrio species such as V. cholerae Vibrio , they are not typical of marine and V. parahaemolyticus , which are present in aquatic ecosystems, are recognized for causing gastrointestinal tract infections in humans with high resistance to antibiotics (Bonnin-Jusserand et al. 2019). Other bacteria have also been identified in fish, such as Escherichia coli Paratyphi A and botulinum faecalis , Enterobacter cloacae , and, Enterobacter Staphylococcus epidermidis B, Salmonella spp.,, Citrobacter Serratia Enteritidis, ssp., spp., (Romero-Jarero Enterococcus (^) ClostridiumSalmonella and Negrete-Redondo 2011). marine fishes. Therefore, the aim of this study was to iden tify In Nicaragua, there are no microbiological studies on Vibrio spp. and other pathogenic bacteria in fishes from- 4 communities on the Pacific coast of Nicaragua. This is the first study describing the frequency of bacteria in fishes landed by artisanal fisheries in Nicaragua.
Materials and methods Sampling
Tránsito: 12º04′24′′ N, 86º72′21′′ W; Las Peñitas: 12º34′28′′ N, 87º02′38′′ W; Poneloya: 12º37′10′′ N, 87º06′00′′ W, Jiquilillo: 12º72′48′′ N, 87º45′86′′ W) on the western Pacific coast of^ The study was carried out in 4 fishing communities (El Nicaragua, between October and November 2019. A total of 62 samples were analyzed and they were distributed in propor tion to the number of fishes caught per community: 31 fishes from the Jiquilillo community, 13 fishes from El Tránsito, 10- fishes from Las Peñitas, and 8 fishes from Poneloya (Fig. 1). The fish species analyzed were Lutjanus colorado ( n = 18),
animal y otros nutrientes, sino que también genera empleos e ingresos para satisfacer otras necesidades (FAO 2014). La pesca a pequeña escala en el lado del Pacífico del país se ha concentrado en la captura de pargos ( Lutjanus spp.), meros ( ( No obstante, la intensificación de la actividad pesquera se ha visto acompañada del aumento de enfermedades emergentes Brama bramaEpinephelus striatus ) y corvinas (), lisas ( CynoscionMugil spp.) (FAO 2018). spp.), palometas y reemergentes (Ghaly et al. 2010). cephalus rias patógenas, tales como Los peces de las especies capturados del medio natural pueden albergar bacte Aeromonas Lutjanus guttatus spp., Vibrio cholerae o Mugil - , Vibrio parahaemolyticus al. 2007, Hassen et al. 2020), por lo que podrían ser consi derados un reservorio o un vehículo de infecciones transmi tidas por los alimentos y, por consiguiente, una amenaza para y Vibrio vulnificus (Gomez-Gil et-- la salud pública (Bonnin-Jusserand et al. 2019). Además, los peces capturados en aguas poco profundas adyacentes a las zonas costeras, donde las aguas marinas y dulces coin ciden, pueden estar infectados por bacterias de procedencia- humana, como Staphylococcus aureus mitidas por los peces, pero a diferencia del género Las bacterias del género Salmonella (Feliatra et al. 2020). (^) Staphylococcus spp., Listeria monocytogenes pueden ser trans Vibrio y-, no son propias del ambiente marino, por lo que no se consi deran autóctonas (Romero-Jarero y Negrete- Además, las especies del género y V. parahaemolyticus , presentes Vibrio en (^) ecosistemascomoRedondo 2011). V. cholerae acuá-- ticos, son causantes de infecciones del tracto gastrointes tinal en humanos con alta resistencia a los antibióticos (Bonnin-Jusserand se han identificado et bacteriasal. 2019). comoEn los Escherichia peces también coli - , Enterobacter cloacae A Enterobacter Staphylococcus y B, Salmonella spp., epidermidis Serratia , (^) Citrobacter Enteritidis, ssp.,(Romero-Jarero spp., (^) Enterococcus faecalisClostridium Salmonella (^) y botulinum ParatyphiNegrete- y, Redondo 2011). marinos. Por ello, el objetivo de este estudio fue identificar Vibrio En Nicaragua no existen estudios microbiológicos en peces spp. y otras bacterias patógenas en peces procedentes de 4 comunidades en la costa del Pacífico de Nicaragua. Este es el primer estudio que describe la frecuencia de bacterias en peces procedentes de la pesca artesanal en Nicaragua.
Materiales y métodos Muestreo
Tránsito: 12º04′24′′ N, 86º72′21′′ W; Las Peñitas: 12º34′28′′ N, 87º02′38′′ W; Poneloya: 12º37′10′′ N, 87º06′00′′ W; Jiquilillo: 12º72′48′′ N, 87º45′86′′ W) en la costa del Pacífico de^ El estudio se realizó en 4 comunidades pesqueras (El Nicaragua, de octubre a noviembre de 2019. Se analizaron 62 muestras, las cuales fueron distribuidas en proporción a la cantidad de peces capturados por comunidad, de forma que
salts-sucrose (TCBS) agar plates, which were incubated at Ciencias Marinas ,^ Vol. 47, No. 3, 2021 33 ºC for 24 h. level according to the morphology of the colonies on TCBS agar (color, size, and shape), Gram staining, oxidase test, Bacteria of the genus Vibrio were identified at the species tolerance to NaCl concentrations (0%, 3%, 8%, and 14% of NaCl), and biochemical tests using the commercial API 20E test (bioMérieux, France). Isolation of other bacteria Vibrio For the isolation of bacteria not belonging to the genus, serial dilutions were inoculated on trypticase soy agar plates. the colonies and the presence of hemolysis in 5% blood agar, Gram staining, and coagulase and DNase enzymes. Staphylococcus was identified by the morphology of Antibiotic sensitivity test agar diffusion, or Kirby–Bauer, method according to the pro Resistance profiles for Vibrio were determined by the- tocol established by the Clinical Laboratory Standards Insti tute (Uddin et al. 2018). Briefly, a bacterial suspension was prepared at a concentration of 0.5 McFarland scale, which was then inoculated on Mueller Hinton agar plates using a- sterile swab. After 5 min, the discs were impregnated with antibiotics lanic acid, ampicillin, and chloramphenicol) and placed on the agar surfaces. The plates were incubated at 37 ºC (tetracycline, ciprofloxacin, amoxicillin/clavu- for 18–24 h; inhibition halos were measured; and results were recorded as resistant, intermediate, and sensitive (see Carpenter et al. 2018). Statistical analysis teria considering the sampled communities and fish species. The Fisher test was used to compare the presence of bac- A one-way analysis of variance (ANOVA) was applied for bacterial loads, assuming normal distribution of the data after the Shapiro–Wilk test. All data were recorded and analyzed in SPSS v.21.
Results with a diameter of 2–3 mm, Gram-negative bacilli, and neg Bacteria with yellow colonies were isolated on TCBS,-
ative growth at 0% (w/v) NaCl concentration and positive at 3%, 8%, and 14% NaCl concentrations. The oxidase, indole, citrate, hydrolysis of H boxylase, ornithine decarboxylase, hydrolysis of urea, arab 2 S, arginine dihydrolase, lysine decar-- inose, and gas production tests were negative, whereas the motility, Voges-Proskauer, glucose, inositol, lactose, man nitol, sorbitol, and sucrose tests were positive; these reac tions were compatible with those of Vibrio metschnikovii - -, which was found in 30.64% (95% CI: 18.36–42.92) of the
(Fisherbrand; Waltham, MA, EUA) durante 2 min. Inmedia tamente después, se realizaron diluciones seriadas de base 10 a partir de la primera mezcla, añadiendo 9 mL de APE más 1 mL de la mezcla anterior, de tal forma que se obtuvieron- las diluciones 1:10, 1:100 y 1:1,000. Luego, a volumen de 100 μL, cada dilución fue sembrada en placas de agar tiosul fato citrato bilis sacarosa (TCBS) por dispersión, las cuales fueron incubadas a 33 ºC durante 24 h. - nivel de especie de acuerdo con la morfología de las colonias en agar TCBS (color, tamaño y bordes), la tinción de Gram, la prueba de oxidasa, la tolerancia a concentraciones de NaCl^ Las bacterias del género^ Vibrio^ fueron identificadas a (0%, 3%, 8% y 14% de NaCl) y las pruebas bioquímicas con el kit comercial API 20E (bioMérieux, Francia). Aislamiento de otras bacterias Vibrio agar tripticasa de soja. La identificación de se realizó con base en la morfología de las colonias y la^ Para el aislamiento de bacterias no pertenecientes al género, las diluciones seriadas fueron sembradas en placas de Staphylococcus presencia de hemólisis en agar sangre al 5%, tinción de Gram y las enzimas coagulasa y DNasa. Prueba de sensibilidad a antibióticos nados por el método de difusión en agar, o Kirby-Bauer, de acuerdo con el protocolo establecido por el Clinical Laboratory Standards Institute (Uddin et al. 2018). Para ello,^ Los perfiles de resistencias para^ Vibrio^ fueron determi- se preparó una suspensión bacteriana a una concentración de 0.5 en escala de McFarland, la cual luego fue inoculada en placas de agar Mueller Hinton con ayuda de un hisopo estéril. Después de 5 min, se colocaron en las superficies de agar los discos impregnados con los siguientes antibióticos: tetraci clina, ciprofloxacina, amoxicilina/ácido clavulánico, ampi cilina y cloranfenicol. Las placas fueron incubadas a 37 ºC durante 18–24 h; los halos de inhibición fueron medidos; y-- los resultados se registraron como resistente, intermedio y sensible (véase Carpenter et al. 2018). Análisis estadístico de bacterias respecto a las comunidades muestreadas y las especies de peces. Para las cargas bacterianas, se aplicó el análisis de varianza (ANDEVA) de un factor, bajo el^ Se aplicó la prueba de Fisher para comparar la presencia supuesto de distribución normal de los datos según la prueba de Shapiro-Wilk. Todos los datos fueron registrados, almace nados y analizados en SPSS v.21. -
Resultados con un diámetro de 2–3 mm, bacilos Gram negativos y Se aislaron bacterias con colonias amarillas en TCBS,
analyzed fish samples. In addition, green colonies were isoFlores et al.: Bacteria in fishes from Nicaragua- lated on TCBS, with a diameter of 2–3 mm, Gram-negative bacilli, and negative growth at 0% and 3% and positive at 8% and 14% NaCl concentrations. In this case, indole, citrate, hydrolysis of H 2 S, arginine dihydrolase, lysine decarbox- ylase, lactose, inositol, sorbitol, ornithine decarboxylase, hydrolysis of urea, arabinose, and gas production tests were negative, whereas the motility tests, Voges-Proskauer, glu cose, mannitol, and sucrose tests were positive; these reac-- tions were compatible with those of which was found in 22.58% (95% CI: 11.37–33.79) of the analyzed fish samples. Gram-positive, coagulase-negative, catalase-positive, and DNase negative cocci bacteria were Salinivibrio costicola , also isolated, and the characteristics were compatible with those of coagulase-negative staphylococci (CoNS) in 82.30% (95% CI: 71.94–92.57) of the fish samples. Coinfections of V. metschnikovii , S. costicola , and CoNS were found in 5/62 samples; and found in 2/14 samples. CoNS was isolated in 33/52 samples (Fig. 2). A significant difference (χ (^2) , PS. costicola = 0.032) was observed in was exclusively the isolation of different communities. Frequencies of positive samples were higher for the Poneloya (5/8) and El Tránsito (8/13) com munities and lower for the Las Peñitas (1/10) and Jiquilillo Vibrio spp. from the muscles of fish from the- (10/31) communities (Fig. 1). between the analyzed fish species (χ percentage was found in The positive percentage for C. latus V. metschnikovii (7.10%) and the highest (^2) , P ≥ 0.05), as the lowest was similar in centage for Pomadasys S. costicola spp. (50.00%). Moreover, the positive per did not show significant differences-
crecimiento negativo en concentraciones de NaCl al 0% (p/v) y positivo en concentraciones de NaCl al 3%, 8% y 14%. Las pruebas de oxidasa, indol, citrato, hidrólisis de H 2 S, arginina dihidrolasa, lisina descarboxilasa, ornitina descarboxilasa, hidrólisis de urea, arabinosa y producción de gas fueron negativas, mientras que las pruebas de motilidad, Voges-Proskauer, glucosa, inositol, lactosa, manitol, sorbitol y sacarosa fueron positivas; estas reacciones fueron compati- bles con (IC 95%: 18.36–42.92) de las muestras de peces analizadas. Además, se aislaron bacterias con colonias verdes en TCBS, con un diámetro de 2–3 mm, bacilos Gram negativos, y creci Vibrio metschnikovii , que se encontró en un 30.64%- miento negativo en concentraciones de NaCl al 0% y 3% y positivo al 8% y 14%. En este caso, las pruebas indol, citrato, hidrólisis de H lactosa, inositol, sorbitol, ornitina descarboxilasa, hidrólisis 2 S, arginina dihidrolasa, lisina descarboxilasa, de urea, arabinosa y producción de gas fueron negativas, mientras que las pruebas de motilidad, Voges-Proskauer, glucosa, manitol y sacarosa fueron positivas; estas reac ciones mostraron compatibilidad con Salinivibrio costicola - , la cual se encontró en un 22.58% (IC 95%: 11.37–33.79) de las muestras de peces analizadas. Se aislaron bacterias cocos Gram positivo, coagulasa negativa, catalasa positiva y DNasa negativa, las cuales fueron compatibles con Staphylococcus coagulasa negativa (SCN) en el 82.30% (IC 95%: 71.94– 92.57) de las muestras. V. metschnikovii En 5/62 muestras, S. costicola se encontraron y SCN; en 2/14 muestras se coinfecciones de encontró exclusivamente se aisló solamente SCN (Fig. 2). aislamiento de Se observó diferencia significativa (χ Vibrio spp. de los músculos de peces proce S. costicolas ; y en 33/52 muestras (^2) , P = 0.032) en el- dentes de las diferentes comunidades. Las frecuencias de muestras positivas fueron mayores en las comunidades de Poneloya (5/8) y El Tránsito (8/13) y menores en las comu nidades de Las Peñitas (1/10) y Jiquilillo (10/31) (Fig. 1). - las especies de peces analizados ( porcentaje más bajo se encontró en alto en^ El porcentaje positivo a Pomadasys spp. (50.00%). Además, el porcentaje posi^ V. metschnikovii C. latus χ^2 , P ≥ 0.05), ya que el (7.10%) y el másfue similar entre- tivo a las especies de peces ( 16.70% en aislamiento de SCN también fue similar entre las especies S. costicola L. colorado no mostró diferencias significativas entreχ (^2) ,hasta un 35.80% en P ≥ 0.05), con frecuencias desde un M. cephalus. El de peces ( M. cephalus 103 La carga bacteriana para (^) UFC·gχ–1^2 , (^) hasta un 94.40% en P en las muestras de peces analizadas de la ≥ 0.05), con frecuencias desde un 61.50% en S. costicola L. colorado .fue de 1.58 × comunidad de Poneloya. Sin embargo, no se observó dife rencia significativa respecto a la carga en las muestras de peces de las demás comunidades (ANDEVA, La carga de V. metschnikovii fue de 3.50 × 10 3 P UFC·g = 0.075).–1 (^) en- las muestras de Las Peñitas y 1.57 × 10 de Poneloya, mientras que en las muestras de Jiquilillo la carga promedio fue de 7.78 × 10 (^2) UFC·g^3 –1^ UFC·g (^) y en las de El–1^ en las
0 3
(^45) 10
2
Sample size = 62
33
Salinivibrio costicola Vibrio metschnikovii
Figure 2. Bacterial coinfections found in fishes caught in the Pacific Staphylococcus^ spp. Ocean off Nicaragua. Figura capturados en el Pacífico frente a Nicaragua. 2. Coinfecciones bacterianas encontradas en los peces
found in 82.30% (51/62) of total samples. They were foundFlores et al.: Bacteria in fishes from Nicaragua in 89.28% (50/56) of fishes without blisters and in 16.66% (1/6) of fishes with blisters, the latter being significantly lower than the former (χ Regarding resistance to antibiotics, 100% (14/14) of (^2) , P ˂ 0.01). S. costicola lanic acid but were sensitive to ciprofloxacin and chloram phenicol. On the other hand, 100% (19/19) of isolates were resistant to amoxicillin/clavulanic acid and sen isolates showed resistance to amoxicillin/clavu V. metschnikovii - --
sitive to ciprofloxacin, and only 84.21% (16/19) showed sen sitivity to chloramphenicol (Fig. 3). Discussion -
caught on the Pacific coast of Nicaragua were and ments, with few probabilities of causing diseases in humans^ In this study, the Vibrionaceae species found in the fishes V. metschnikovii. The former is typical of marine environ S. costicola - due to ingestion; however, the latter species should be con sidered associated with the consumption of raw or undercooked fish and shellfish (Matté et al. 2007). relevant when investigating Vibrio metschnikovii foodborne illnesses has- also been found in a variety of seafood (Nsofor et al. 2014) and it is considered a risk to human health, with virulence factors such as hemolysins and verotoxins (Austin 2010). In addition, there are reports of cases associated with wound infections, mainly in patients exposed to the marine environ ment, suggesting that potential (Linde et al. 2004). A case of severe septic shock and cardiac arrest in a patient with V. metschnikovii V. metschnikovii could have zoonotic was also- reported (Jensen and Jellinge 2014). Vibriosis is a disease with worldwide spread in fish, affecting farmed fish under stress conditions (Martínez-Díaz and Anguas-Vélez 2002). In this study, Vibrio was present in 38.71% of total sam- ples, which is considered moderate when compared to other studies. For instance, a study isolating lets and tilapia in Venezuela obtained a total percentage of 38.9% for V. parahaemolitycus and 33.3% for Vibrio spp. from mul V. cholerae - (Arévalo et al. 2003). However, another study reported only 5.90% after isolating samples in Lima (Peru) (Aliaga et al. 2010). In the present study the frequency of samples positive V. parahaemolyticus from 120 fish to nity, although bacterial load was higher in samples from Las Peñitas and Poneloya. Both communities are close to the city of León, a place with high affluence of tourists; in addition, Vibrio was higher for fish from the Poneloya commu- the fishing areas in both communities are close to estuaries, with the mouth of the Chiquito River in Las Peñitas and the mouth of the Telica River in Poneloya. In a study carried out in Chile, these factors were found to possibly influence the bacterial load in fish, as 80.00% of the river discharges in estuarine systems were contaminated as a result of improper handling of pharmaceutical, domestic, and industrial waste, a factor influencing the habitat and the spread of pathogens (Escobar 2002).
Discusión ceae encontradas en peces capturados frente a la costa del En este estudio, las especies de la familia Vibriona-
Pacífico de Nicaragua fueron Salinivibrio con poca probabilidad de afecciones clínicas en humanos por ingesta; sin embargo, costicola es propia V. metschnikovii S. costicola de ambientes y V. metschnikovii debe conside marinos,-. rarse importante al investigar enfermedades transmitidas por alimentos relacionadas con el consumo de pescados y mariscos crudos o poco cocidos (Matté et al. 2007). Se ha encontrado V. metschnikovii en una variedad de alimentos marinos (Nsofor et al. 2014), y se considera un riesgo para la salud humana, con factores de virulencia como hemolisinas y verotoxinas (Austin 2010). Además, existen informes de casos asociados a infecciones de heridas, principalmente en pacientes expuestos al ambiente marino, lo que sugiere que V. metschnikovii 2004). También se reportó un caso de choque séptico severo y paro cardíaco en un paciente con podría tener potencial zoonótico (Linde et al. V. metschnikovii (Jensen y Jellinge 2014). La vibriosis en sí es una enfermedad que se ha esparcido mundialmente en peces, y ha afectado a peces de cultivo cuando hay presencia de estrés (Martínez-Díaz y Anguas-Vélez 2002). un 38.71% del total de muestras, un porcentaje moderado cuando se compara con otros estudios. Por ejemplo, en un estudio realizado en Venezuela se aisló^ En este estudio, la presencia de^ VibrioVibrio^ spp. a partir dese detectó en lisas y de tilapias y se obtuvo un porcentaje total de 38.90% para (Arévalo et al. 2003). Sin embargo, en otro estudio reali zado en Lima (Perú) solamente se reportó un 5.90% después V. parahaemolitycus y de 33.30% para V. cholerae - del aislamiento de peces (Aliaga et al. 2010). a Vibrio En el presente estudio, la frecuencia de muestras positivas fue mayor para peces de la comunidad de Poneloya, V. parahaemolyticus en 120 muestras de aunque la carga bacteriana fue más elevada en las muestras de Las Peñitas y Poneloya. Estas 2 comunidades se encuen tran cercanas a León, una ciudad con afluencia turística; además, en ambas, la zona de pesca está próxima a estuarios,- con la desembocadura del río Chiquito en Las Peñitas y la del río Telica en Poneloya. En un estudio realizado en Chile se encontró que estos factores pueden influir en la carga bacte riana en los peces, ya que el 80.00% de las descargas de los- ríos en los sistemas de esteros estaban contaminados debido a la mala manipulación de desechos farmacéuticos, domés ticos e industriales, los cuales influyen en el hábitat y la proliferación de agentes patógenos (Escobar 2002). - los peces presentaron ampollas. La presencia de este tipo de lesiones se ha asociado con la presencia y la carga bacte riana de^ Al analizar las lesiones macroscópicas, solo el 9.70% de Vibrio spp. que pueden causar infecciones en los- organismos acuáticos de importancia comercial (Leyton y Riquelme 2008). En este estudio no se encontró asociación entre la presencia de lesiones macroscópicas y el aislamiento
Ciencias Marinas , Vol. 47, No. 3, 2021
9.70% of fishes had blisters. This type of lesion has been associated with the presence and bacterial load of that can cause infections in commercially important aquatic^ The analysis of macroscopic lesions showed that only Vibrio spp. organisms (Leyton and Riquelme 2008). In this study, no association was found between the presence of macroscopic lesions and the isolation of the fact that, although many species belonging to the genus Vibrio. This could be related to Vibrio induce diseases in marine fish, disease outbreaks only occur when fish are stressed; therefore, this association is more likely to be observed in farmed fish than in those obtained are present throughout the marine environment and from artisanal fishing (Martínez-Díaz and Anguas-Vélez 2002, Hashiem-Mohamed et al. 2016, Mahmoud et al. 2017). anthropogenic contamination from the discharge of sewage The presence of CoNS in fish can be associated with high in fecal material into the estuaries, which distribute water to the open sea. It should be considered that the ana lyzed fishes were collected directly from the boats, so there was not much manipulation by the fishermen; that is, it is- likely that the fishes were contaminated in their natural envi ronment, as shown in a study carried out in Mexico, where authors Staphylococus detected in freshly caught fish (Romero-Jarero and Streptococcaceae, Micrococcaceae, and- Negrete-Redondo 2011). genus clavulanic acid. The way in which various antibiotics reach Regarding the antimicrobial resistance profiles in the Vibrio , resistance was high, mainly to amoxicillin/ the oceans is presumably through the discharge of shrimp farm effluents into the oceans; although antibiotic use has been restricted because of the impact it has on the environ ment, antibiotics are still used to treat bacterial diseases,- promoting the development of antibiotic resistant strains (Divyashree et al. 2020). A study on shrimp farming car ried out in Mexico highlighted that the use of antibiotics has produced high resistance profiles in bacteria and promoted-
de cies pertenecientes al género partes del medio marino e inducen enfermedades en peces marinos, los brotes de enfermedades solo ocurren cuando los Vibrio. Esto se puede deber a que, aunque muchas espe Vibrio están presentes en todas- peces están estresados, por lo que es más probable observar esta asociación en peces cultivados que en aquellos obte nidos de la pesca artesanal (Martínez-Díaz y Anguas-Vélez 2002, Hashiem-Mohamed et al. 2016, Mahmoud et al. 2017).- contaminación antropogénica por las descargas de aguas servidas con alto contenido de material fecal en los esteros, los cuales distribuyen el agua a mar abierto. Se debe tomar^ La presencia de SCN en los peces se puede asociar a la en cuenta que los peces analizados fueron recogidos direc tamente de las lanchas, por lo que no hubo mucha mani pulación por los pescadores; es decir, es probable que los peces se hayan contaminado en su medio natural, tal como-- lo demostró un estudio realizado en México, donde se detec taron Streptococcaceae, Micrococcaceae y peces recién capturados (Romero-Jarero y Negrete-Redondo 2011). Staphylococus en- en el género cipalmente para amoxicilina/ácido clavulánico. Se consi dera que la manera en que diversos antibióticos alcanzan^ En relación con los perfiles de resistencia antimicrobiana Vibrio , se encontró una alta resistencia, prin-- los océanos es por medio de la descarga de los efluentes de granjas camaroneras en los océanos; aunque el uso de antibióticos se ha venido restringiendo por el impacto que provocan en el ambiente, aún son utilizados para tratar enfer- medades de origen bacteriano, lo que promueve el desa rrollo de cepas resistentes a los antibióticos (Divyashree et al. 2020). Un estudio realizado en México sobre la camaro nicultura destacó que el uso de los antibióticos ha generado-- un alto perfil de resistencia en las bacterias y ha promovido la persistencia de antibióticos en el medio acuático (Santiago et al. 2009). En algunas regiones, los estuarios son altamente productivos y sirven como importantes áreas de producción
(^20400)
(^1006080) AMC CIP TET CHL (^) ResistantAMP AMCSensitive CIP TET CHL AMP
Salinivibrio costicola Vibrio metschnikovii Relative frequency (%) Figure 3. tetracycline; CHL, chloramphenicol; AMP, ampicillin. Figura 3. ciprofloxacina; TET, tetraciclina; CHL, cloranfenicol; AMP, ampicilina. Antimicrobial resistance profiles for the Perfil de resistencia antimicrobiana de las especies de Vibrio species found in fishes. AMC, amoxicillin/clavulanic acid; CIP, ciprofloxacin; TET, Vibrio encontradas en los peces. AMC, amoxicilina/ácido clavulánico; CIP,
infection. J Clin Microbiol. 42(10):4909–4911. https://doi.org/10.1128/JCM.42.10.4909-4911.2004 Ciencias Marinas ,^ Vol. 47, No. 3, 2021 Mahmoud MM, Sayed-Hassan E, Nour-El-Deen EA, Haridy M, El- Martínez-Díaz SF, Anguas-Vélez B. 2002. Incidence of Vibrio Moghny-Salem Bacterial infections in some Red Sea fishes. Assiut Vet Med J. 63(155):86–93. FA, Abdel-Rahman Mohamed M. 2017. during dermal and systemic infections of the spotted sand bass in dérmicas y sistémicas de la cabrilla arenera ( maculatofasciatus captivity ( Paralabrax = Incidencia (^) Steindachner: 1868) en cautiverio. Cienc maculatofasciatus de Vibrio (^) Steindachner:durante infecciones Paralabrax 1868) Matté MH, Baldassi L, Barbosa ML, Malucelli MIC, Nitrini^ Mar. 28(4):347–356.^ https://doi.org/10.7773/cm.v28i4.240 SMOO, metschnikovii Matté strains isolated from fish in Brazil. Food Control. GR. 2007. Virulence factors of Vibrio 18(6):747–751. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2006.03.
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