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CapÌtulo 7: SELECCI”N NATURAL Y ADAPTACI”N
Juan J. Soler
E STACIÓN EXPERIMENTAL DE Z ONAS ÁRIDAS (C.S.I.C.)
General Segura, 1- 04001 Almería. E-mail: [email protected]
La selección natural es el proceso que limita la tasa reproductora o la eficacia biológica de los seres vivos en
relación con características fenotípicas heredables, dando lugar a cambios en las frecuencias de los fenotipos de la
población en generaciones futuras (evolución). Tiene lugar siempre que exista: (1) variabilidad individual, (2) una
relación entre variabilidad en eficacia biológica y variabilidad fenotípica, y (3) una relación entre esas característi-
cas fenotípicas y el genotipo del individuo. La selección natural afecta al valor medio y a la varianza del carácter en
la población, dando lugar a los distintos tipos de selección (estabilizadora, direccional y disruptiva). En este capítulo
se exponen varias metodologías para detectar los procesos de selección natural y se estudian índices para comparar
la intensidad de selección en distintas poblaciones (oportunidad de selección y varianza genética aditiva de la
eficacia biológica), y estimar la intensidad de selección sobre un carácter (diferenciales de selección y gradientes de
selección). Las presiones selectivas (influencias del ambiente en la eficacia biológica) son las causas de que ocurran
procesos de selección natural. La consecuencia inmediata de estas presiones o agentes selectivos sobre las poblacio-
nes de seres vivos (selección natural) es una mejora en la eficacia biológica media poblacional, a lo largo de gene-
raciones, asociada a la evolución de caracteres (adaptaciones) que mejoran la adaptación de los organismos al
ambiente que los rodea. Los procesos evolutivos por selección natural son los únicos que pueden dar lugar a adap-
taciones y, en este capítulo, se exponen distintas metodologías para el estudio de las adaptaciones (método exploratorio,
experimental y comparativo). Para demostrar que un carácter es una adaptación no basta con exponer una hipótesis
adecuada sobre la funcionalidad del carácter, sino que esta hipótesis debe ser utilizada para proponer predicciones
que se puedan comprobar con datos.
Introducción
Los organismos vivos se caracterizan por su capaci- dad de producir otros organismos semejantes, o muy pa- recidos a ellos mismos, por medio de procesos de repro- ducción. Todos ellos, además, tienen en común que pro- ducen muchos más descendientes de los que el medio puede soportar o, en otras palabras, en sistemas naturales sólo una proporción relativamente pequeña de la descen- dencia llega a reproducirse. La cuestión clave es si las causas que impiden o limitan la reproducción de algunos organismos son aleatorias y pueden afectar a cualquier individuo de una población o, por el contrario, tienen más probabilidad de afectar a unos tipos de organismos que a otros. Si, por ejemplo, algunos fenotipos de la po- blación tuvieran limitado su potencial reproductivo en relación con otros fenotipos, aunque las características fenotípicas se heredaran de padres a hijos, llegarían a perderse en la población en generaciones futuras. Es de- cir, de alguna forma, existiría un proceso natural selecti- vo que limitaría el número de descendientes reproductores de algunos individuos que presentan unas características concretas. La consecuencia inmediata de este proceso es una dis- minución de la proporción de individuos con el fenotipo limitado en generaciones futuras y, debido al incremento de la proporción de fenotipos portadores de las caracte-
rísticas que favorecen la reproducción en ese ambiente, en generaciones futuras los individuos de la población en su conjunto estarían cada vez más adaptados al ambiente donde viven. Este escenario natural sencillo podría expli- car dos de las principales características que definen a los seres vivos, la semejanza existente entre todos ellos y sus adaptaciones al medio donde viven. Ambas característi- cas fueron explicadas por Charles Darwin (1859). La pri- mera como consecuencia de compartir un ancestro co- mún, mientras que la segunda la explicó como el resulta- do de los procesos de selección natural. El argumento central de Darwin para formular la teoría de evolución por selección natural parte de una limitación de recursos y de la variabilidad existente en la naturaleza entre indi- viduos de la misma especie o población. La lógica del proceso de selección natural es muy sim- ple. Si imaginamos una población en la que los organis- mos existentes explotan los mismos recursos es fácil su- poner que estos recursos no se reparten por igual. Ade- más, si esta diferencia en la accesibilidad a los recursos no es aleatoria, sino que ocurre debido a que algunos or- ganismos poseen unas características propias asociadas a la probabilidad de obtener una mayor o menor cantidad de recursos del medio, estaríamos ante una población en la que las características de los organismos nos indican la probabilidad de que cada uno de ellos obtenga más o menos recursos que la mayoría en la población. Si ahora
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suponemos que el número de descendientes de cada indi- viduo es directamente proporcional a la cantidad de re- cursos que consigue del medio, y que estas características son transmisibles a su descendencia, es fácil imaginar lo que ocurriría con la población en generaciones sucesivas, sobre todo si tenemos en cuenta que los recursos son fini- tos y que, por tanto, frecuentemente los recursos serán limitantes. La consecuencia irremediable sería que, debido a que los organismos con características óptimas (relativas a las que poseen los demás individuos en la población) dejan más descendencia, la proporción de individuos con estas características aumentaría progresivamente en nuestra población. Es decir, las características más comunes en los individuos que la componen serían cada vez más ópti- mas para explotar los recursos existentes. El argumento anterior, aunque válido, plantea algu- nos problemas. Todo el proceso se basa en la existencia de una variabilidad en los individuos que forman la po- blación. Si, como se había expuesto anteriormente, debi- do al mayor éxito reproductor de algunos individuos, sólo parte de la población contribuye especialmente a las generaciones sucesivas, también este proceso llevaría con- sigo una reducción en la variabilidad existente entre los individuos que forman la población. Podríamos incluso pensar que en nuestra población se podría llegar a una uniformidad completa entre los individuos que la for- man. Esta reducción de la variabilidad implicaría que la inmensa mayoría de los individuos alcanzarían un éxito reproductor muy similar que, tras un número elevado de generaciones, se igualaría y, por tanto, no podrían ocurrir los procesos de selección natural. Si éste fuera el caso, los procesos de selección natural conseguirían uniformizar los caracteres que presentan los organismos de la pobla- ción y, al reducir la variabilidad individual, los procesos evolutivos por selección natural desembocarían irreme- diablemente en una población de individuos exactamen- te iguales sobre los que ya no podrían existir procesos de selección. Sin embargo, esto no ocurre gracias, sobretodo, a la existencia de mecanismos que aportan variabilidad a la población. Estos mecanismos son esenciales para enten- der los procesos evolutivos por selección natural ya que nos explican la aparición de caracteres nuevos en las po- blaciones y, además, permiten que, aunque los procesos de selección natural estén actuando durante largos perio- dos de tiempo en ambientes bastante constantes, en la mayoría de los casos exista suficiente variación entre los individuos de la población como para que la selección natural pueda actuar, sobretodo, cuando se producen cam- bios en el ambiente. Por tanto, la variación individual es un requisito indispensable para que ocurra selección. Ya Darwin en su libro “The origin of species” dedica sus dos primeros capítulos a explicar las variaciones existentes en las especies domésticas y en la naturaleza. Si los procesos de selección natural han estado o es- tán actuando sobre los organismos durante largos perio- dos de tiempo en los que no han existido cambios am-
bientales bruscos, se podría asumir que un organismo ac- tual debe de estar muy cerca de poseer las características óptimas para explotar su ambiente. Es decir, al menos las características más importantes que permiten a los indivi- duos de una población acceder a los recursos que típica- mente explota su especie deben de ser muy constantes y, por tanto, también se puede utilizar esta teoría para expli- car la gran estabilidad de las características de las espe- cies generación tras generación, o para explicar la ausen- cia de evolución en algunas poblaciones. Además, basándose en que las características de los organismos deben de estar próximas a un óptimo, es posi- ble predecir que muchas de las características de los seres vivos han sido seleccionadas por realizar una función en el ambiente que explotan. Esto permite a los investigado- res plantear hipótesis sobre el significado funcional de algunos de los caracteres que presentan los organismos para, posteriormente, poder estudiar e intentar poner de manifiesto las posibles ventajas que conlleva un determi- nado carácter. Esta posibilidad de plantear hipótesis de trabajo, que la teoría de evolución por selección natural permite, es muy importante ya que estas hipótesis pueden ser probadas siguiendo el método científico y, por tanto, convierte a la biología en ciencia (ver Capítulo 2). Aunque existen varios procesos que dan lugar a cam- bios evolutivos (por ejemplo la deriva genética, ver Capí- tulo 6), sólo el proceso darwiniano de selección natural produce adaptaciones, es decir, características que le per- miten a los organismos explotar el medio ambiente de forma óptima. La selección natural, entendida como el proceso que puede producir adaptaciones, es una de las bases fundamentales de la biología moderna. Si tenemos en cuenta las frecuencias génicas, el mayor éxito repro- ductor de un individuo inmerso en una población se tra- duce en una mayor frecuencia de sus genes en las genera- ciones futuras. En este proceso no es necesario un progra- ma a priori de las futuras adaptaciones basadas en mejo- ras para la población o la especie, sino que estas posibles “mejoras” en la población aparecen irremediablemente en un futuro debido a que los caracteres, o las frecuencias génicas, de individuos de mayor éxito reproductor pasan a ser las más comunes en generaciones sucesivas. Por tan- to, podríamos concluir que los procesos de selección na- tural y evolutivos no persiguen ningún fin, ni la evolu- ción por selección natural tiene ninguna dirección.
Selección natural y selección sexual
La reproducción sexual es muy importante en los pro- cesos evolutivos como un mecanismo que produce varia- bilidad genética y, aunque su aparición y mantenimiento a lo largo de la historia evolutiva de los organismos pue- de ser explicada por procesos de selección natural (Maynard-Smith y Szathmáry 1995, ver Capítulo 9), exis- ten bastantes costos asociados a este tipo de reproduc- ción. Uno de los principales costos consiste en el hecho de necesitar de otro individuo para la reproducción, pero
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individuos con caracteres intermedios como ocurre con la presencia o no de ornamentos. Un claro ejemplo de variación discreta en un carácter lo constituyen las llamadas especies polimórficas. Es de- cir, que podemos encontrar individuos de varios tipos o formas dentro de la misma especie, e incluso en una mis- ma población, como ocurre en las poblaciones inglesas de la mariposa (Biston betularia) con tres tipos de colora- ción en sus alas (ver Capítulo 4), o en poblaciones de li- bélulas (azul y rojo, ver Capítulo 32). Sin embargo, la variación no sólo se refiere a caracte- res morfológicos. Si descendemos hasta un carácter celu- lar, como es el número y forma de estructuras cromosó- micas, de nuevo nos encontramos variación. Este es el caso, por ejemplo, de cromosomas polimórficos debidos a inversiones o de la existencia de cromosomas supernu- merarios (también llamados cromosomas B, ver Capítulo 27). Si seguimos descendiendo a un nivel bioquímico, como es el caso de las proteínas, seguimos encontrando variación como se ha puesto de manifiesto en numerosas ocasiones con la técnica de electroforesis. Además, si exis- te una gran variación entre los individuos de una pobla- ción en cada uno de estos niveles, debe existir también a nivel del ADN, como han puesto de manifiesto numero- sos estudios de secuenciación de bases nucleicas. Por tan- to, la variación existente en poblaciones naturales es tan enorme que es de esperar que cada individuo sea genéti- camente único. Cualquier carácter se puede definir como el resultado de tres componentes, el componente genético o heredita- rio, el componente ambiental y el componente materno (Falconer 1989). El componente genético se refiere al ADN heredado de sus progenitores y que codifica un de- terminado carácter y su desarrollo. El ambiental se refiere a la influencia del medio ambiente en el desarrollo del fenotipo a partir de un genotipo determinado. Por último, el componente materno se refiere a los efectos indirectos que el genotipo materno puede tener sobre el fenotipo de sus descendientes a través de la expresión fenotípica de caracteres relacionados con, por ejemplo, cuidados ma- ternos o cantidad y calidad de sustancias incluidas en el huevo junto al embrión. Los efectos maternos se inclui- rían dentro de un grupo más amplio, denominado efectos indirectos, ya que parte del ambiente que rodea a un indi- viduo puede tener una base genética cuando es debido a otros organismos vivos y pueden influir tanto en el fenotipo de otros individuos, como en la eficacia biológi- ca de los organismos que lo provocan (Mousseau y Fox 1998, Wolf et al. 1998, Wolf et al. 1999).
Fuentes de variabilidad genética. Son varios los procesos que pueden generar variabilidad en los individuos de una po- blación. Algunas de las variaciones tienen una base genética, es decir, heredable, mientras que otras no. Este es el caso de la variabilidad producida por la influencia ambiental durante el desarrollo o la ontogenia de un indi- viduo (excepto el ambiente producido por conespecíficos que sí puede tener una base genética importante (ver apar- tados de fuentes de variabilidad ambiental)). Individuos
genéticamente idénticos pueden desarrollarse en fenotipos diferentes si son criados en ambientes distintos. Principalmente son tres los procesos que generan va- riabilidad genética, los procesos de recombinación, de migración y las mutaciones. Dichos procesos son trata- dos con detenimiento en el Capítulo 6 y, por tanto, aquí se describirán brevemente destacando su importancia en los procesos de selección natural. En eucariotas con reproducción sexual, durante la meiosis, se forman gametos genéticamente variables como consecuencia de la segregación independiente de cromo- somas no homólogos y cruzamientos entre cromosomas homólogos. Es lo que se conoce como procesos de re- combinación. Es decir, de los cromosomas existentes en un individuo se producen nuevos cromosomas con una secuencia génica única. Es importante tener en cuenta que para que los procesos de recombinación generen variabi- lidad genética es indispensable que exista variación aléli- ca, ya que la recombinación entre cromosomas idénticos produce idénticos cromosomas. Durante la formación de los gametos, los cromosomas heredados de los dos pro- genitores se recombinan entre sí de manera que cada ga- meto lleva como promedio un 50% de los genes de la madre y el otro 50% del padre. Por tanto, la variación de gametos o de individuos posibles es prácticamente infini- ta. Por ejemplo, las moscas del vinagre ( Drosophila spp_._ ) presentan unos 10.000 loci funcionales, y un individuo con un nivel de heterocigosidad normal de un 10% podría producir 10 300 gametos genéticamente distintos. Sin em- bargo, la persistente reorganización de los genes no cam- bia su frecuencia, es decir, la herencia por sí misma no engendra cambio evolutivo. Es lo que se conoce como la Ley de Hardy-Weinberg y del equilibrio génico, que por medio de una ecuación sencilla determina la frecuencia de los genotipos individuales en función de la frecuencia de los alelos (ver Capítulo 6), e implica que, asumiendo un emparejamiento aleatorio y en ausencia de selección, las frecuencias génicas permanecen constantes de gene- ración en generación. Esta ley es muy importante ya que permite establecer las frecuencias génicas teóricas en au- sencia de selección y, por tanto, unas frecuencias distin- tas a las esperadas implicarían la existencia de procesos de selección natural. Los procesos de recombinación sexual pueden tam- bién influir en la dispersión de mutaciones nuevas (favo- rables) en los distintos genotipos de la población y, por tanto, en la variabilidad de genotipos (con su eficacia bio- lógica asociada) en la que una determinada mutación está presente. Si imaginamos que una mutación aparece en un genotipo con una eficacia biológica intermedia, esta mu- tación no puede pasar a los genotipos de máxima eficacia biológica a no ser que exista recombinación sexual con gametos de estos genotipos. Además, si no existe recom- binación sexual, debido a la acumulación de mutaciones deletéreas en estos genotipos intermedios, a lo largo de generaciones, la eficacia biológica de los individuos con una mutación beneficiosa, pero no capaz de contrarrestar los efectos subóptimos de su genotipo, iría disminuyendo en la población, con lo que la mutación se perdería en
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rásito se seleccionarían fenotipos defensivos con capaci- dad de eludir parasitismo que, al mismo tiempo, provoca- ría que sólo los parásitos con capacidad para contrarrestar las defensas de los hospedadores llegaran a reproducirse, con la consiguiente disminución de la variabilidad gené- tica poblacional del parásito. Además, debido a que los mecanismos defensivos y contra-defensivos de parásitos y de hospedadores, respectivamente, diferirían entre po- blaciones, aparecería una diferenciación genética eleva- da entre distintas poblaciones de hospedador. Sin embar- go, el flujo génico existente entre poblaciones de parási- tos y de hospedadores haría que este escenario fuera más complejo. Por un lado, un elevado flujo génico entre po- blaciones de parásito provocaría variabilidad genética suficiente como para facilitar la dinámica coevolutiva (ca- rrera de armamentos), como se ha detectado que ocurre en poblaciones de trematodos ( Microphallus sp.) que pa- rasitan a unos caracoles de Nueva Zelanda (Dybdahl y Lively 1996). Por otra parte, un flujo génico mayor en las poblaciones de hospedador en relación con el que ocurra entre poblaciones de parásito podría facilitar la llegada de fenotipos defensivos en poblaciones de hospedador re- cientemente explotadas por parásitos y, por tanto, podría suponer la existencia de fenotipos defensivos a un parási- to concreto en una población incluso antes de que el pará- sito llegue a explotar dicha población como parece que ocurre en las poblaciones de urracas europeas ( Pica pica ) que actúan como hospedadoras del críalo ( Clamator glan- darius ) (Soler et al. 1999, Martínez et al. 1999, Soler et al. 2001; para más información sobre este sistema ver Ca- pítulo 12). El último proceso que genera variabilidad genética no se basa en la variabilidad existente en cualquier pobla- ción, individuo o cromosoma. Son las mutaciones que, en un sentido amplio, se definen como cualquier alteración en la secuencia de ADN. Son, sin lugar a dudas, la princi- pal fuente de variabilidad genética. Es el único proceso por el que pueden aparecer en una población nuevos ale- los y de ahí su enorme importancia en procesos evoluti- vos. Aunque estas mutaciones pueden aparecer en cual- quier célula de un organismo pluricelular durante los pro- cesos de división celular o mitosis, sólo aquellas que se dieran en la línea germinal, es decir en los procesos de meiosis, podrán pasar a la siguiente generación y, por tan- to, serían las que contribuirían al acervo genético de una especie o población. Excepciones las constituyen orga- nismos en los que las estructuras reproductoras son me- ristemos o tejidos somáticos. Las mutaciones se produ- cen por fallos o errores ocasionales de manera que las células hijas difieren de las parentales en la secuencia de nucleótidos o en el número de ellos en el ADN y pueden ser agrupadas en dos categorías dependiendo de que afec- ten a pocos (mutaciones puntuales o genéticas) o a mu- chos nucleótidos, pudiendo cambiar el número de los ge- nes, su posición en un cromosoma e incluso el número de cromosomas (mutaciones cromosómicas). Las tasas de mutación han sido medidas en una gran variedad de orga- nismos. Como promedio, en organismos pluricelulares la probabilidad de que aparezca una mutación dada ocurre
Figura 1. EvoluciÛn de las frecuencias de individuos con una mutaciÛn beneficiosa en poblaciones con recombinaciÛn sexual y en poblaciones no recombinantes (Datos de Rice y Chippindale 2001).
generaciones futuras por procesos estocásticos. Esta hi- pótesis ha sido demostrada experimentalmente con mos- cas del género Drosophila en laboratorio (Rice y Chip- pindale 2001). Utilizando dos poblaciones de moscas, una con recombinación y otra sin recombinación sexual en- contraron que sólo en la población recombinante la muta- ción llegaría a fijarse mientras que en la población que no ocurría recombinación la mutación beneficiosa tendía a perderse (Fig. 1). Las migraciones son otra fuente importante de varia- ción genética. Las poblaciones de individuos de la misma especie no se mantienen aisladas y existe un intercambio genético entre ellas llevado a cabo por individuos (adul- tos y juveniles) que se dispersan de las poblaciones don- de nacieron. Este intercambio genético no sólo mantiene a las poblaciones en contacto, suponiendo una homoge- neidad en los rasgos o caracteres que presenta la especie, sino que, además, supone un aporte de variabilidad gené- tica a las poblaciones donde llegan. Las diferencias gené- ticas entre individuos que pertenecen a poblaciones de la misma especie pero geográficamente muy alejadas entre sí, generalmente, son mucho mayores que las diferencias entre individuos pertenecientes a la misma población. Por tanto, la llegada de individuos de poblaciones muy dis- tantes a una población, implica la llegada de genotipos distintos (“flujo génico”) y un aumento en la diversidad genética poblacional. En este sentido, recientemente se ha demostrado experimentalmente la influencia del flujo génico en la evolución de poblaciones naturales de un crustáceo ( Daphnia ) (Ebert et al. 2002). En este estudio vieron cómo la llegada de inmigrantes a una población aislada con una reducida variabilidad genética, y la re- producción con individuos de esa población daba lugar a descendientes (híbridos) con una mayor eficacia biológi- ca. Otro ejemplo de la importancia de estas migraciones generando variabilidad genética en los procesos evoluti- vos por selección natural estaría en las relaciones coevo- lutivas que tienen lugar entre parásitos y hospedadores (ver Capítulo 12). En una población de hospedador que estuviera bajo una presión selectiva muy fuerte de un pa-
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ciada a unos variantes genéticos, es irremediable que las frecuencias génicas cambien en las siguientes generacio- nes hacia una mayor representación de los individuos con características asociadas a una mayor eficacia biológica. Entre los individuos que forman parte de una pobla- ción existen diferencias en cuanto a su eficacia biológica, o número de descendientes que pasan a generaciones fu- turas. Estas diferencias pueden tener una base genética y ser debidas a diferencias en la esperanza de vida, en la probabilidad de sufrir depredación, en la disponibilidad de alimento para invertir en reproducción, en la fertili- dad, en la fecundidad, etc. Sólo en este caso una estima de la eficacia biológica de un genotipo determinado per- mitirá una estimación del cambio de las frecuencias géni- cas en generaciones sucesivas. Por tanto, las estimas de eficacia biológica son de gran importancia. En principio, cualquier medida de las variables que potencialmente pueden afectar a la eficacia biológica (por ejemplo, fertilidad, número de cópulas exitosas, número de hijos, eficacia en eludir depredadores o parasitismo, eficacia en conseguir alimento, etc.) puede ser utilizada como medida aproximativa de la eficacia biológica. Sin embargo, debido a la importancia del parámetro, una bue- na estima de la eficacia biológica de los distintos fenotipos de una población es esencial para estudiar procesos evo- lutivos por selección natural. En poblaciones naturales la eficacia biológica se mide como el número medio de descendientes producidos por un fenotipo; descendientes que, a su vez, llegan a repro- ducirse, produciendo individuos fértiles. Sin embargo, en muchas ocasiones existen problemas metodológicos aso- ciados a la especie estudiada para estimar este parámetro, ya que hay que tener marcados a todos los individuos, reconocer a sus hijos, etc. Debido a estos problemas, qui- zás la medida más utilizada como índice de la eficacia biológica sea el éxito reproductor de los individuos a cor- to plazo. Sin embargo, esta medida puede tener serios pro- blemas a la hora de extrapolarla a un índice de eficacia biológica debido a varias razones:
- Primero, indicadores del éxito reproductivo a corto plazo (p. ej. en una estación o intento reproductor) son muy sensibles a variaciones ambientales y, por tanto, pue- den no estar directamente relacionados con la calidad de los individuos para explotar el ambiente más probable. Diferencias importantes en la eficacia biológica de los distintos fenotipos en la población pueden quedar enmas- caradas en determinadas condiciones ambientales, sobre todo cuando son muy favorables. Por ejemplo, si en el año de nuestra medición, algunos de los factores que pue- den afectar al éxito reproductor no son importantes (ali- mento no limitante, reducción de las poblaciones de de- predadores o de parásitos, etc.) los individuos con carac- terísticas que disminuyan la influencia de estos factores en su eficacia biológica conseguirían un éxito reproduc- tor muy similar al logrado por individuos que no poseye- ran esos caracteres. En este caso podríamos erróneamen- te concluir que esos caracteres no conllevan un diferen- cial en éxito reproductor y, por tanto, que la selección natural no podría actuar.
- Segundo, el esfuerzo reproductor de un individuo durante una estación reproductora influye en el esfuerzo a realizar en la siguiente estación ya que quedaría debili- tado por el gran esfuerzo realizado en la primera (ver Capítulo 8). Además, el esfuerzo reproductor relativo a su condición física varía con la edad de los individuos y, por tanto, un mismo individuo no obtiene el mismo éxito reproductor, ni realiza el mismo esfuerzo reproductor, a lo largo de toda su vida. Existen muchos ejemplos de este aspecto, algunos de ellos expuestos en el siguiente capítulo.
- El tercer problema radica en que, en muchas ocasio- nes, el éxito reproductor varía con la edad. Por ejemplo, un individuo joven que se reproduce por primera vez, es mucho más probable que sufra depredación o que falle en su intento de reproducirse que otro individuo con más experiencia. Además, estos individuos jóvenes frecuen- temente no están en su plenitud reproductora y normal- mente su fecundidad también varía con la edad (ver p. ej., Møller y de Lope 1999). Este problema se puede contro- lar de forma estadística, proporcionando al análisis infor- mación sobre la edad de los individuos muestreados. De esta forma, sólo tendríamos en cuenta la variación en el éxito reproductor para individuos de la misma clase de edad. Otra posible solución consiste en tener información del éxito reproductor durante varios años y, con estos da- tos, construir curvas que reflejen la variación de este parámetro con la edad. Después, bastaría con establecer la diferencia entre el éxito reproductor real y el esperado según esa curva para una determinada edad. De todas for- mas estas dos soluciones no son totalmente eficaces, so- bre todo debido a la imposibilidad de estimar la edad de los individuos en poblaciones naturales y a la adopción de otras variables que indirectamente reflejen la edad. Otro problema relacionado con la edad a la hora de estimar la eficacia biológica de un individuo basándose en su éxito reproductor en un año, es que estamos asumiendo que la probabilidad de supervivencia a la estación reproductora siguiente es la misma para todos los individuos de la po- blación. Es decir, que los individuos que llegan a edades avanzadas son una muestra aleatoria de la población. Si este no fuera el caso las soluciones anteriores al problema de que el éxito reproductor varía con la edad no serían válidas. Otra medida de la eficacia biológica sería el éxito re- productor de un individuo durante todo el período de vida. Sin embargo, incluso esta medida tiene sus problemas, y es sólo válida bajo ciertas condiciones. Por ejemplo, un individuo puede tener un éxito reproductor más elevado que otro, pero la viabilidad de sus hijos puede que no sea tan elevada como la de los hijos del segundo (con menor éxito reproductor) y que este segundo llegue a tener ma- yor número de nietos que el primero. Este problema de la estima de la eficacia biológica se podría solucionar si se determinara el número de nietos, biznietos, etc. que con- sigue cada fenotipo en la población. Sin embargo, el se- guimiento e identificación de líneas familiares a lo largo de muchas generaciones en condiciones naturales es una tarea prácticamente inviable, por lo que podríamos con-
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cluir que una buena estimación a la eficacia biológica se- ría el número de nietos que produce cada uno de los feno- tipos de la población.
La teoría de la selección natural
Darwin dedujo la teoría de selección natural basándo- se, entre otras, en las ideas de Malthus sobre la relación entre el crecimiento de las poblaciones humanas y el de los recursos (ver Capítulo 2) y la aplicó para explicar la evolución de las especies y sus adaptaciones. Después de la muerte de Darwin la teoría de evolución por selección natural pasó por un periodo en el que disfrutó de muy pocos seguidores. Entre otras razones, el bajo seguimien- to de esta teoría se debió a que Darwin no encontró una solución satisfactoria que pudiera explicar los mecanis- mos de herencia necesarios para su idea. Sin embargo, la solución ya existía a finales del siglo XIX, cuando Mendel publicó sus trabajos sobre herencia de caracteres, pero no fue hasta los años treinta del siglo XX, cuando la teoría de la herencia de Mendel se redescubrió y se utilizó como complemento de la teoría de evolución por selección na- tural de Darwin, dando lugar a lo que se conoce como “teoría sintética de la evolución” o “neodarwinismo”. La síntesis de las dos teorías fue llevada a cabo princi- palmente por tres autores, R. A. Fisher, J. B. S. Haldane, y S. Wright, y sus conclusiones se podrían resumir en los siguientes 5 puntos: (1) Las poblaciones contienen varia- bilidad genética generada “al azar”. (2) Las poblaciones evolucionan mediante cambios en las frecuencias génicas originadas por deriva genética, flujo génico y, sobre todo, selección natural. (3) Las variaciones que producen ven- tajas selectivas tienen efectos fenotípicos generalmente pequeños (las grandes generalmente son deletéreas), por lo que el cambio adaptativo es normalmente gradual (“gradualismo”). (4) La diversificación se genera por especiación (evolución del aislamiento reproductivo en- tre poblaciones). (5) Los procesos de diversificación lle- gan, con el tiempo, a producir cambios lo suficientemen- te grandes como para que den lugar a taxones de orden superior (género, orden, etc.). Estos autores fueron los primeros en realizar mode- los matemáticos de selección natural. La mayoría de es- tos modelos siguen vigentes en la actualidad, o han sido las bases de modelos más modernos y complejos. Debi- do a la complejidad matemática de estos modelos, y a que se explican detalladamente en el capítulo 6 de este libro, en este capítulo sólo expondremos algunos de los más importantes y simples que intentan explicar los efec- tos evolutivos de la selección natural con la ayuda de ejemplos numéricos para una mejor comprensión de sus implicaciones.
Eficacia biológica absoluta vs. eficacia biológica relativa
En estos modelos a cada genotipo se le asigna un va- lor medio de eficacia biológica. Debido a que un mismo genotipo puede dar lugar a distintos fenotipos que varíen
en su eficacia, el valor de eficacia biológica medio de un genotipo es el de todos los individuos pertenecientes a todos los fenotipos posibles a partir de ese genotipo. Para una mejor comprensión de estos modelos vamos a seguir un ejemplo hipotético con organismos haploides en el que estimaremos la eficacia biológica como el número de des- cendientes que llegan a reproducirse. Con este índice te- nemos en cuenta dos de los principales componentes de la eficacia biológica (ver atrás), la “viabilidad de los des- cendientes” y la “fecundidad de los progenitores”. La com- binación de estos nos proporciona el valor del éxito reproductor en número de descendientes viables (que lle- gan a reproducirse). La viabilidad media de un genotipo es igual a la pro- porción de individuos de un determinado genotipo que llega a reproducirse. Por ejemplo una viabilidad de 0.08, indicaría que el 8% de los descendientes llegarían a re- producirse. La fecundidad se puede definir como el nú- mero de huevos, embriones, etc. (por ejemplo, 50). Estos dos valores de fecundidad y de viabilidad nos proporcio- nan un valor de eficacia biológica de 4 (cuatro individuos llegarían a reproducirse). Para simplificar el modelo va- mos a asumir que los individuos se reproducen sólo una vez en su vida, que todos los individuos de la población se reproducen a la vez (reproducción sincrónica) y que la reproducción es asexual. Además suponemos que sólo existen dos genotipos en la población (A y B) cada uno de ellos con una frecuencia ( p y q respectivamente) y una eficacia biológica absoluta ( RA y RB ) determinada (en nues- tro ejemplo 4 y 5 respectivamente). Independientemente de la frecuencia de cada genotipo:
( p + q )= 1
y, por tanto, el crecimiento medio por individuo en la po- blación ( R ) sería igual a la suma de los productos de la frecuencia de cada genotipo multiplicada por su eficacia biológica asociada:
R =( pRA + pRB )
Si, por ejemplo, el 30% de los individuos de una po- blación son del genotipo A ( p = 0.3), el 70% deben de ser del genotipo B ( q = 0.7). Por tanto, el número medio de descendientes reproductores producidos por cada indivi- duo de nuestra población sería:
R =( pRA + pRB )=( 0. 3 ) 4 +( 0. 7 ) 5 = 4_._ 7
Hasta ahora hemos utilizado un índice de eficacia biológica absoluto, por el que se puede estimar el creci- miento de la población y de cada uno de los genotipos. Sin embargo, el cambio evolutivo producido por selec- ción natural se detecta por cambios en las frecuencias relativas de los genotipos de las poblaciones y la razón de cambio genético en una población bajo selección de- pende de la eficacia biológica relativa ( W ) de los genotipos, que es función de la eficacia absoluta de to- dos los genotipos en la población. Lo cual se puede de- mostrar matemáticamente:
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Figura 3. Cambios en las frecuencias gÈnicas de una poblaciÛn hipotÈtica con dos genotipos (A y B) con una frecuencia inicial de 0.3 (p) y 0.7 (q) y una eficacia biolÛgica relativa de 0.8 (WA) y 1 (WB ) respectivamente para los genotipos A y B, a lo largo de 25 (A) generaciones. En la segunda figura (B) se representan los cambios en las frecuencias gÈnicas de los mismos genotipos, con las mismas frecuencias iniciales, pero intercambiando el valor de eficacia biolÛgica entre A y B (WA = 1 y W (^) B = 0.8) durante 47 generaciones.
Figura 4. RelaciÛn hipotÈtica entre fenotipo y eficacia biolÛgica (a). Si el fenotipo presenta un fuerte componente genÈtico, cada genotipo (en el eje X) se expresar· en distintos valores fenotÌpicos dependiendo de que los individuos sean homocigÛticos o heterocigÛticos y de que los alelos sean dominantes, con efectos aditivos o sobredominantes (b 1 , b 2 y b 3 , respectivamente). Si existe una relaciÛn entre fenotipo y eficacia biolÛgica (a) y entre fenotipo y genotipo (b), forzosamente existir· una relaciÛn entre genotipo y eficacia biolÛgica que variar· dependiendo de que el alelo beneficioso sea dominante, de efectos aditivos o sobredominante (c 1 , c 2 y c 3 , respectivamente).
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(b) los emparejamientos son aleatorios, (c) no existen mutaciones nuevas ni flujo génico, (d) no existe selec- ción sobre otros loci, o si ocurre no afecta a la selección del locus que estamos estudiando. (d) Como en el aparta- do anterior utilizaremos la viabilidad de cada genotipo como indicador de su eficacia biológica, que asumimos que es constante a lo largo de las generaciones. Para todos los modelos de reproducción sexual, la fre- cuencia de un alelo (A 1 ) en la siguiente generación ( p’ ) es la proporción de todas las copias genéticas de ese alelo transmitidas. Es decir, todas las copias transmitidas en gametos por los homocigotos teniendo en cuenta su efi- cacia biológica relativa (A 1 A 1 : ppW 11 ) más la mitad de los transmitidos por los heterocigotos teniendo también en cuenta la eficacia relativa de los heterocigóticos (A 1 A 2 + A 2 A 1 : ½( pqW 12 + pqW 21 )), dividido por la efi- cacia biológica media de la población (suma total de cada uno de los genotipos en la población transmitidos a la siguiente generación teniendo en cuenta la eficacia bioló- gica de cada uno). Luego:
22
2 11 12
2
11 12
2
2
pW pqW qW
pW pqW p
Si asumimos que los distintos tipos de gametos se emparejan de forma aleatoria, las frecuencias genotípicas en la siguiente generación cambiaran a p’^2 , 2p’q’ y q’ 2 , donde q’ = 1– p’. Las diferencias entre p y p’ reflejan los cambios producidos en la población entre generaciones y se podrían estimar como:
( ) W
ppW qW pW
p pW pqW qW
pW pqW p p p
11 12
22
2 11 12
2
11 12
2
2
Si sustituimos (^) W por p 2 W 11 + 2pqW 12 + q 2 W 22 , des- pués de algunos cálculos algebraicos obtenemos la ecua- ción del modelo:
[ ( ) ( )] W
pqpW W qW W p^11
Esta ecuación indica que el incremento de un deter- minado genotipo depende de la relación existente entre la media de todos los fenotipos a los que puede dar lugar cada uno de los genotipos en la población y la eficacia biológica asociada a cada uno de ellos (Fig. 4a). Es decir, las relaciones entre genotipo y eficacia biológica vienen determinadas por las existentes entre genotipo y fenotipo (Fig.4b). En el caso de organismos diploides con repro- ducción sexual distintos genotipos pueden dar lugar al mismo fenotipo si ambos presentan el alelo dominante y, dependiendo del grado de dominancia del alelo ventajo- so, la eficacia biológica de cada genotipo posible será más o menos diferente (Fig. 4c). Es decir, que la relación entre genotipo y eficacia biológica va a depender de que uno de los alelos del gen que estemos considerando sea domi- nante (fenotipo similar en heterocigóticos y en homoci-
góticos; W 11 = W 12 > W 22 ), tengan efectos aditivos (mayo- res efectos en homocigóticos; W 11 = W 12 > W 22 ), o de so- bredominancia (mayores efectos en heterocigóticos; W (^21) > W 11 > W 22 ) (ver Fig. 4). Sustituyendo los valores de eficacia biológica relativa por su relación con el coefi- ciente de selección para cada uno de estos tipos de alelos se pueden llegar a ecuaciones que nos describen su creci- miento en una población en generaciones sucesivas (ver Capítulo 6 para una explicación detallada de los modelos de selección para los distintos tipos de alelos).
Implicaciones de los modelos matemáticos
Estos modelos matemáticos implican que, especial- mente en poblaciones de gran tamaño, una pequeña dife- rencia en el grado de selección de genotipos sería sufi- ciente para que un gen ventajoso invadiera y sustituyera un gen menos ventajoso en la población (ver Fig. 3). Este punto es muy importante y, además, plantea unos proble- mas metodológicos relacionados con el estudio de proce- sos de selección natural, ya que pequeñas diferencias en la eficacia biológica (o en el coeficiente de selección) de dos genotipos podrían pasar desapercibidos a los investi- gadores (las diferencias entre genotipos en muchos casos no llegarían a ser estadísticamente significativas) y, sin embargo, tener una importancia enorme en la evolución de la población estudiada. Además, estos modelos implican que la evolución por selección natural está basada en el éxito diferencial de los individuos, y no de poblaciones o de especies. A todas estas conclusiones ya llegó Ronald Fisher en 1930, cons- truyendo la teoría genética de selección natural (Fisher 1930), una teoría que podía ser probada en poblaciones naturales. A pesar de que la realidad es mucho más com- pleja (ver Capítulo 6), ya que, por ejemplo, un gen puede suprimir los efectos de otro (epistasis) o puede tener más de un efecto en el organismo (pleiotropía), etc., el razona- miento seguiría siendo válido aunque la selección traba- jaría con mayor dificultad.
Efectos de los procesos de selección
La selección natural puede afectar a las poblaciones de varias formas que, siguiendo a Endler (1986), se po- drían agrupar en seis tipos dependiendo de distintos as- pectos a los que afecte el proceso: (1) puede afectar al valor medio y a la varianza del carácter, (2) al número de fenotipos equivalentes, (3) puede tener efectos indirectos en otros fenotipos, (4) puede afectar a la diversidad y a la selección de hábitat, (5) a los niveles de selección y (6) al modo de herencia. Estos seis tipos son independientes y varios de ellos pueden ocurrir simultáneamente en la mis- ma población.
Efectos sobre la media y varianza poblacional (distribu- ción de frecuencias). Tipos de selección.
Debido a que los procesos evolutivos se detectan por cambios en las frecuencias de distribución de caracteres
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nes o especies de ambientes poco cambiantes. Es decir, si imaginamos un ambiente constante durante un largo pe- riodo de tiempo en el que existiera un óptimo de un ca- rácter determinado (por ejemplo un tamaño de puesta en aves) asociado a un mayor éxito reproductor, al principio existirían individuos con tamaños de puesta muy varia- ble, pero el paso del tiempo desembocaría irremediable- mente en un cambio de las frecuencias fenotípicas en las poblaciones haciéndose cada vez más comunes los indi- viduos con un carácter próximo al óptimo, y desapare- ciendo de la población los fenotipos extremos. Esta selección estabilizadora, como ya se ha expues- to, llevaría consigo una disminución de la variabilidad del carácter en la población. Sin embargo, esta disminu- ción no tiene por qué llevar consigo una disminución en la variabilidad genética poblacional debido a que existen mecanismos naturales que generan esta variabilidad (ver apartados anteriores) y también debido a que, en muchos casos, el óptimo de un carácter no es el mismo para todos los fenotipos de la población, sino que depende de la expresión de otros caracteres relacionados entre sí, estan- do el óptimo de cualquier carácter relacionado con una solución de compromiso con el de otros caracteres (ver Capítulo 8). Es importante tener en cuenta que la nula influencia de la selección estabilizadora sobre la media poblacional del carácter haría imposible su detección en estudios en los que no se tuviera en cuenta la varianza poblacional. Por tanto, la conservación evolutiva de fenotipos durante largos periodos de tiempo no tendría por qué ser interpre- tada como periodos en los que la selección natural no está actuando, sino que muy probablemente, la no-existencia de cambios fenotípicos aparentes durante largos periodos evolutivos (conservación evolutiva) podría ser consecuen- cia de una continua y fuerte selección estabilizadora. Sólo el estudio de una posible variación de la varianza poblacional de un carácter a lo largo de esos periodos nos permitirían distinguir entre la ausencia de selección o la presencia de selección estabilizadora durante esos perio- dos de tiempo.
Selección disruptiva o diversificadora. Tiene lugar cuando los individuos de los extremos de la distribución de frecuen- cias presentan una eficacia biológica mayor que la de in- dividuos con valores intermedios del carácter. En este caso la media no cambia pero la varianza aumenta (Fig. 5). Este tipo de selección, aunque puede parecer a prime- ra vista muy poco probable que ocurra, al menos en teoría puede ser bastante común. Las distintas especies de pin- zones que Darwin encontró en las islas Galápagos, segu- ramente evolucionaron por selección disruptiva. Este tam- bién podría ser el caso de especies polimórficas en las que distintos fenotipos pueden ser favorecidos con la mis- ma intensidad por procesos de selección natural (morfoti- pos equivalente, ver más abajo). Este puede ser el caso de los piquituertos ( Loxia curvirostra ), existiendo individuos con el pico curvado hacia la derecha o hacia la izquierda sin presentar este hecho ninguna ventaja aparente para cada uno de ellos, pero no existen individuos intermedios
ya que estos no serían capaces de abrir las piñas de pinos para llegar a su principal alimento, los piñones. Como ejemplo hipotético, imaginemos una población en la que existe una elevada competencia por el alimento, y en la que un gran tamaño corporal implica un mayor éxito en la defensa de los recursos encontrados y, además, que el alimento aparece de forma impredecible (por ejem- plo cadáveres). Esperaríamos que en esta población los individuos de mayor tamaño obtuvieran mayor éxito reproductor y, debido a que el alimento es limitante, en generaciones sucesivas las frecuencias de distribución de tamaño irían cambiando haciéndose más comunes los in- dividuos de mayor tamaño (selección direccional). Sin embargo, normalmente un gran tamaño implica una me- nor capacidad de desplazamiento y, por tanto, una menor eficiencia en la búsqueda de recursos. Además, un mayor tamaño también implicaría una mayor necesidad fisioló- gica de recursos y, por tanto, menor cantidad de alimento se podría emplear en reproducción. Si partiéramos de una población con una curva de distribución de frecuencias de tamaño corporal que se aproximara a una distribución normal en la que los fenotipos intermedios fueran los más comunes, muy pronto aumentarían las frecuencias de los individuos de mayor tamaño por lo anteriormente expues- to. Sin embargo, los individuos de menor tamaño serían más eficaces a la hora de localizar el alimento debido a su mayor capacidad de desplazamiento, y hasta el momento en que llegaran los individuos de mayor tamaño podrían estar explotando el recurso. Los individuos intermedios, por su parte, no serían los más eficientes buscando ali- mento, pero tampoco defendiéndolo. Por tanto, dependien- do de la relación existente entre tamaño y estas dos varia- bles (eficacia en buscar alimento y en defenderlo) podría- mos encontrar que después de varias generaciones los in- dividuos menos frecuentes en la población fueran los in- dividuos con un carácter intermedio estando ante un tipo de selección disruptiva. Efectos sobre el número de fenotipos equivalentes En principio, se podría pensar que cada uno de los fenotipos posibles está asociado a una diferente eficacia biológica. Sin embargo, esto no es en absoluto realista. Es posible que dos fenotipos distintos sean igual de efica- ces. Por ejemplo, si existen dos ambientes distintos que son explotados por la misma especie, un determinado fe- notipo puede ser ventajoso en uno de ellos, pero otro dis- tinto puede explotar mejor el otro ambiente. Es lo que se conoce como “fenotipos selectivamente neutros o equi- valentes”. En la naturaleza no hay una única solución a los pro- blemas que plantea un ambiente determinado (presiones selectivas, ver siguientes apartados) y, por tanto, pueden existir fenotipos distintos que resuelven dicho problema de forma diferente y con una eficacia similar. Este parece ser el caso de los picos de los piquituertos expuesto en el apartado anterior, o el de compuestos químicos secunda- rios de plantas que afectan al sabor de las mismas para los herbívoros. Diferentes combinaciones de componentes químicos pueden dar lugar al mismo grado de mal sabor.
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En la mayoría de los casos cuando la selección natural diera lugar a dos o más fenotipos equivalentes se trataría de una selección del tipo disruptiva, ya que la existencia de estos fenotipos daría lugar a curvas de distribución de frecuencias con varios picos coincidentes con los ópti- mos para cada uno de estos fenotipos equivalentes. Ade- más, si existe o se produce un aislamiento genético entre estos fenotipos podrían existir procesos de especiación como parece que ha ocurrido con las especies de gasterópodos del género Conus en relación con la diver- sificación de las toxinas propias para distintas presas (Duda, Jr. y Palumbi 1999) (ver ejemplo en el apartado de “Efectos en la diversidad y selección de hábitats”).
Efectos indirectos sobre otros fenotipos
Como ya se ha expuesto, la eficacia biológica de un fenotipo concreto depende, más que del valor absoluto de sus caracteres, de su valor relativo frente al mostrado por otros fenotipos en la población. Es decir, la relación entre el valor absoluto de un carácter y la eficacia biológica que le confiere al individuo portador no tiene por qué ser constante en todas las poblaciones, sino que depende del valor para el mismo carácter en los demás individuos en la población. Imaginemos el ejemplo de un carácter relacionado con la velocidad de escape frente a depredadores. Te- niendo en cuenta que los depredadores seleccionarían como presas a las menos veloces (ya que también supon- dría para el depredador un menor gasto energético), una presa relativamente rápida en una población lenta tendría muchas más probabilidades de supervivencia que si vi- viera en una población en la que la mayoría de los indivi- duos sean más veloces que él. En este sentido, Mark Ridley propuso un ejemplo muy ilustrativo para explicar la importancia de la eficacia biológica relativa: dos caza- dores se encontraron con un oso hambriento, mientras permanecían escondidos y el oso aún no los había detec- tado, uno de ellos se dispuso tranquilamente a abrocharse bien las zapatillas mientras que el otro, muy nervioso, le preguntaba por qué perdía el tiempo en abrocharse las zapatillas si el oso podía correr más que él con o sin zapatillas, a lo que el primero respondió que para librarse del oso no tendría que correr más que el oso, sino que simplemente debería correr más que el otro cazador. Es decir, frente a una misma presión selectiva (el oso), la selección natural tendría distintos efectos sobre un fenotipo dado dependiendo de los fenotipos de otros con- géneres en la misma población. Por tanto, aunque la dinámica y el resultado de los procesos de selección dependen de las interacciones en- tre cada fenotipo y el ambiente, una parte importante de este ambiente son los otros fenotipos existentes en la po- blación, por lo que podrían influir en la dinámica evoluti- va de la población. En general los “efectos genéticos in- directos” se podrían definir como las influencias ambien- tales que son debidas a la expresión de genes de otro indi- viduo de la misma especie. Estos ambientes, provocados por la expresión del genotipo de otros individuos, podrían
influir en la eficacia biológica de los organismos que los provocan (por ejemplo, si estos ambientes favorecen la supervivencia de sus descendientes) y, además, también podrían influir en el fenotipo de sus descendientes (in- fluencia materna o paterna) y contribuir a los cambios evolutivos (Wolf et al. 1998, Wolf et al. 1999). Si existe una variabilidad en el ambiente que proporcionan los dis- tintos individuos de la población que covaría con la efica- cia biológica de los mismos, la selección natural podría actuar sobre estos ambientes. Quizás los ejemplos más claros y mejor estudiados de estos efectos indirectos sean los relacionados con los efec- tos maternos o paternos (Mousseau y Fox 1998). Éste es el caso de los cuidados parentales o de la inversión de las hembras en la producción de huevos. Si un individuo adul- to tuviera la oportunidad de contribuir al ambiente en el que sus descendientes se van a desarrollar y existiera va- riación en ese componente ambiental, la selección natu- ral favorecería a aquellos organismos capaces de propor- cionar a sus descendientes un ambiente óptimo para su desarrollo. Es decir, el genotipo de los progenitores in- fluiría indirectamente en el fenotipo de su descendencia, estando esta influencia mediada por el ambiente que sus progenitores son capaces de producir. Por tanto, pequeños cambios en el genotipo de los pro- genitores relacionados con el ambiente que producen para el desarrollo de sus descendientes, pueden provocar cam- bios bruscos en el fenotipo de generaciones sucesivas. Como estos cambios tienen una base genética que pasaría a sus descendientes, los cambios evolutivos que produ- cen en las poblaciones son mucho más patentes y rápidos que los que cabría esperar por la influencia directa del propio genotipo en el fenotipo. De ahí su importancia en procesos evolutivos. Pongamos un ejemplo. En aves y en mamíferos es bien conocido que las hembras proporcionan a sus crías sus- tancias energéticas para el desarrollo del embrión. Ade- más, también proporcionan una serie de sustancias hor- monales (testosterona, etc.) y otras relacionadas directa (anticuerpos) o indirectamente (por ejemplo carotenoides) con el desarrollo de un buen sistema inmune. La influen- cia de un parasitismo temprano tiene unos efectos muy patentes sobre el desarrollo de individuos adultos y su posterior eficacia biológica (Clayton y Moore 1997). Basta recordar los efectos dramáticos que muchas enfermeda- des como la meningitis, el sarampión, la rubeola, etc. pue- den tener en humanos. Por tanto, una variante que pro- porcionara anticuerpos a su descendencia evitando el con- tagio de estas enfermedades rápidamente se seleccionaría y quedaría fijada en la población. Sin embargo, la selec- ción de este genotipo no tendría lugar por sus efectos di- rectos en el fenotipo de la madre, sino por los efectos in- directos que implican en el fenotipo de la descendencia. Otros ejemplos, quizás más intuitivos, son los relacio- nados con el tamaño corporal. En mamíferos la cantidad de leche que una madre proporciona a sus crías, en gran medida, determina el tamaño de las mismas cuando lle- gan a la etapa adulta. Por lo que un cambio evolutivo en la producción de leche provocaría un cambio evolutivo
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algunos genes; o, si la eficacia biológica de un individuo está, por ejemplo, asociada a la producción de una proteí- na, como es el caso de los tipos de hemoglobina y su rela- ción con la anemia falciforme (ver Capítulo 22). Por tan- to, aunque la selección natural puede ser considerada a distintos niveles de organización, en la mayoría de ellos se detectan los efectos de esta selección, no su causa.
Efectos en el modo de herencia
La definición de selección natural no tiene por qué aplicarse a caracteres codificados genéticamente. Por ejemplo, en animales sociales en los que se transmite in- formación de padres a hijos la condición de que los carac- teres (información) deben ser heredables se cumple. Ade- más, también existe variabilidad en la información trans- mitida y ésta influye indudablemente en el éxito repro- ductor de los individuos. Por tanto, podríamos concluir que puede existir selección natural de caracteres cultura- les. Buenos ejemplos de esta actuación de la selección natural podrían ser la agricultura en humanos o también el aprendizaje de abrir botellas de leche por los carbone- ros ( Parus sp.) en Inglaterra (Sherry y Galef Jr. 1984). Sin embargo, en este caso la transmisión no es exclusiva- mente de padres a hijos o entre individuos relacionados genéticamente, sino que esa información puede ser apren- dida por otros individuos. Esta transmisión cultural implica que, aunque el pro- ceso por el que se moldean las frecuencias fenotípicas es el mismo, ocurre de forma mucho más rápida que lo que cabría esperar por una herencia genética, ya que es posi- ble la transmisión de información entre individuos que no están relacionados genéticamente. Por tanto, si un ca- rácter se puede adquirir durante el periodo de vida, como ocurre con la información cultural, y confiere a los indi- viduos con ese carácter una ventaja (mayor eficacia bio- lógica), la selección natural favorecería la transmisión de ese carácter de forma cultural o social. Aunque la heren- cia y transmisión cultural parece ser un fenómeno poco generalizado en la naturaleza, excepto para la especie hu- mana, podría tener su importancia en los procesos evolu- tivos (información sobre la evolución de la cultura se pue- de encontrar en Bonner 1980).
Métodos para la detección y estudio de la selección natural
Estudiar los procesos de selección natural no es una tarea sencilla. Necesitan un seguimiento durante un con- siderable número de generaciones de las poblaciones na- turales, y la identificación individual de cada uno de los genotipos y de sus descendientes. En organismos pluricelulares con largos periodos de vida esta tarea re- sulta, en muchos casos, imposible, ya que el tiempo nece- sario para realizar el estudio superaría la esperanza de vida humana. Por ello, la inmensa mayoría de los trabajos en los que se estudian directamente los procesos de selec- ción se realizan en laboratorio (donde es posible marcar y hacer un seguimiento de distintos genotipos durante ge-
neraciones) y con organismos de ciclos de vida cortos (virus, bacterias, hongos, moscas del vinagre, etc). Otra aproximación al estudio de procesos de selec- ción natural es de forma indirecta, simplemente detectan- do sus efectos. Esta aproximación, aunque no aporta in- formación directa sobre el mecanismo de los procesos, tiene la gran ventaja de reducir en gran medida todos los problemas metodológicos expuestos anteriormente. La base de esta aproximación radica en la misma teoría de evolución por selección natural, ya que los efectos que pueden provocar estos procesos están bien establecidos, así como sus causas, y pueden ser detectados en pobla- ciones naturales. En este apartado se revisan las principa- les metodologías, tanto directas como indirectas, para detectar y, en algunos casos, cuantificar los procesos de selección natural. Además, se discutirán los pros y los contras de cada una de ellas, prestando especial atención a aquellas que se emplean en sistemas naturales.
Métodos de detección
John A. Endler en su famoso libro “Natural selection in the wild” (1986) exponía 10 métodos para detectar se- lección natural en poblaciones naturales. Cada uno de ellos se puede definir en base a una hipótesis nula y una o más hipótesis alternativas, que aceptaríamos si rechazamos la hipótesis nula (Tabla 1). Sin embargo, muchos de estos métodos no son suficientes y una buena aproximación sería la combinación de más de uno. (1) El primer método se refiere a “explorar correlaciones entre caracteres y factores ambientales” ya que, si la selección natural existe, en diferentes ambientes se seleccionarán diferentes fenotipos (p. ej., variación en un carácter continuo a lo largo de un gradiente ambiental (tamaño corporal-temperatura)). Éste es quizás el método más antiguo, pero tiene el gran in- conveniente de que es muy difícil extraer conclusio- nes de causa-efecto de una correlación. (2) También es posible “comparar especies distintas pero filogenéticamente próximas que coexisten en el mis- mo hábitat” (es decir especies simpátricas) y buscar relaciones entre el grado de desarrollo de caracteres comunes (homólogos). Debido a que la selección na- tural afectará de forma similar los caracteres ho-mó- logos presentes en estas especies, se espera que estos covaríen entre las distintas especies. Esta covariación podrá ser negativa o positiva dependiendo de las re- laciones ecológicas que puedan existir entre esas es- pecies. Si son especies que no interaccionan entre sí, esperaríamos que los caracteres homólogos respon- dan de modo similar al ambiente común. Sin embar- go, si existe competencia entre las especies objeto de estudio, los caracteres homólogos deberían de dife- renciarse en zonas de simpatría para evitar compe- tencia, mientras que cuando se comparen zonas alo- pátricas la similitud entre estos caracteres debería ser mayor. Otra posibilidad, es “comparar especies relaciona- das filogenéticamente, pero que vivan en ambientes
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distintos” (alopátricas) y comparar o relacionar los caracteres homólogos en función de las característi- cas de los ambientes que explotan. El mayor proble- ma de este método consiste en que procesos de deri- va genética sobre el mismo carácter también predi- cen una divergencia en la evolución del carácter en- tre poblaciones y, por tanto, no podríamos distinguir los procesos de deriva genética de los procesos de selección natural. (3) El siguiente método consiste en “comparar especies distantes filogenéticamente pero que tienen en común la explotación de hábitats similares o equivalentes”. Si los procesos de selección dependen del ambiente que rodea a los organismos, en especies distintas que exploten el mismo tipo de ambientes deberían de apa- recer analogías en sus caracteres (caracteres de dis- tinto origen ontogenético pero con una función muy similar). Es decir, que este método se basa en la hipó- tesis de que en organismos distintos que exploten un mismo tipo de ambiente pueden ocurrir fenómenos de convergencia adaptativa (ver apartado Adapta- ción). Por tanto, es muy importante utilizar especies muy distantes filogenéticamente para asegurarse que las posibles semejanzas que presentan no se deben a un ancestro común que ya habitaba en los mismos ambientes. (4) El cuarto método consiste en “comparar modelos neu- tros de evolución con lo que encontramos en pobla- ciones naturales”. Bastaría encontrar diferencias sig- nificativas entre las predicciones del modelo y lo que se encuentra en poblaciones naturales para poner de manifiesto los efectos de la selección natural. Por ejemplo, si el carácter que estamos estudiando es polimórfico, el principio de Hardy-Weinberg (ver más atrás y en Capítulo 6) nos permite estimar las frecuen- cias genotípicas esperadas en el caso de que no hu- biera procesos de selección. Este modelo asume que: (a) los organismos son diploides, (b) existe un sólo locus que sigue las leyes de Mendel de la herencia, (c) podemos distinguir entre todos los genotipos po- sibles, (d) la reproducción es sexual y el empareja- miento es aleatorio, (e) el tamaño de la población es suficiente como para poder desestimar los efectos de la deriva genética, (f) el número de mutaciones que ocurren durante el periodo de estudio es tan bajo que se pueden obviar, (g) no existe selección natural, (h) no existe flujo génico, (i) no existe epistasis o efectos asociados con otros loci, y (j) no existe solapamiento entre generaciones. Sin embargo, si encontramos di- ferencias entre las frecuencias génicas esperadas y las observadas, éstas no sólo se pueden deber a la exis- tencia de procesos de selección natural sino que tam- bién se podrían deber a que nuestras poblaciones na- turales no cumplen algunos de los supuestos de estos modelos. Por ello, es muy importante evaluar estos supuestos en las poblaciones estudiadas antes de con- cluir que los procesos de selección natural son la causa de las posibles diferencias entre las frecuencias génicas esperadas y observadas.
(5) Otro método consiste en “estudiar cambios en las fre- cuencias fenotípicas poblacionales durante un eleva- do número de generaciones”. Si el tipo de selección fuera estabilizadora deberíamos encontrar que las fre- cuencias fenotípicas del carácter objeto de estudio no variarían a lo largo de las generaciones y, además, que la varianza del carácter disminuiría en ese perio- do. Si por el contrario la selección fuera direccional, deberíamos encontrar un cambio continuo de las fre- cuencias fenotípicas hacia uno de los valores extre- mos. Todos estos cambios se podrían probar frente a la hipótesis nula de que los cambios fueran aleatorios a lo largo de las generaciones estudiadas. Este méto- do es bastante más directo que los anteriores debido a que implica la existencia de un diferencial reproduc- tivo entre los distintos fenotipos de la población. (6) El sexto método se refiere al “estudio de las perturba- ciones que pueden darse en poblaciones naturales”. El método asume que, si la selección natural existe, la frecuencia de distribución fenotípica de un carác- ter en la población no estaría en equilibrio inmediata- mente después de una perturbación y, por tanto, en generaciones posteriores a la perturbación debería- mos detectar un cambio continuo en estas frecuen- cias en la misma dirección hasta alcanzar un equili- brio (distribución próxima a la original, antes de la perturbación, en el caso de que el ambiente fuera tam- bién similar). Este método tiene la gran ventaja de que si encon- tramos un cambio en las frecuencias fenotípicas rela- cionado con perturbaciones o cambios bruscos en el ambiente, podríamos concluir que la causa de este cambio es la perturbación. Es decir, se podría detec- tar una relación causa-efecto. Las perturbaciones na- turales pueden tener varias causas entre las que los efectos de las actividades humanas son las más co- munes. Sin embargo, cuando estas perturbaciones son intencionadas y provocadas por los investigadores, es decir, provocadas experimentalmente, esta meto- dología constituye la herramienta más potente para detectar procesos de selección natural, sobre todo, porque se puede controlar el efecto de la manipula- ción y las predicciones sobre los efectos de la pertur- bación son elaboradas con anterioridad a que presen- ciemos sus efectos. (7) El siguiente método consiste en “obtener datos de in- dividuos de caracteres conocidos sobre su supervi- vencia, fertilidad, fecundidad, etc”. Además, datos sobre padres e hijos en varias generaciones pueden proporcionar información sobre la heredabilidad del carácter. Con esta metodología no sólo se trata de es- tudiar diferenciales reproductivos entre distintos fe- notipos, sino que también tiene en cuenta la hereda- bilidad del carácter. Por esta razón, con este método es posible estimar coeficientes de selección y deter- minar la eficacia biológica de los distintos fenotipos de la forma más idónea (ver siguiente apartado). Sin embargo, tiene el inconveniente de necesitar un gran esfuerzo de muestreo durante varias generaciones.
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(8) Cuando no es posible llevar a cabo seguimientos de familias o cohortes, se pueden realizar “comparacio- nes entre distintas clases de edad o distintas etapas del ciclo biológico” (por ejemplo, juveniles-adultos, vivos-muertos, etc.). En este caso se deben tomar muestras de todas las clases de edad o etapas del ci- clo biológico al mismo tiempo, en el mismo ambien- te y, posteriormente, se realizan comparaciones entre las frecuencias de distribución de los caracteres en las distintas etapas vitales. Si, por ejemplo, la proba- bilidad de supervivencia difiere entre clases de edad y está asociada a la presencia o al desarrollo de un carácter, podríamos concluir que existe una selección natural sobre ese carácter. Además, la selección natu- ral será más intensa en aquella clase de edad cuya distribución de frecuencias del carácter difiera más de la curva de frecuencias para la población en gene- ral (sin tener en cuenta la edad de los individuos). Si además se dispone de información sobre las caracte- rísticas de los padres, de la misma forma que en el método anterior, podríamos estimar heredabilidad del carácter y, por tanto, su eficacia biológica asociada (ver apartado siguiente). (9) Otras metodologías para el estudio de la selección natural consisten en “analizar predicciones sobre el proceso”, es decir, sobre las frecuencias fenotípicas actuales de un carácter o adaptaciones, que los pro- cesos de selección natural deben de dar lugar. Con estas metodologías se intenta deducir propiedades de los sistemas biológicos basándose en asunciones ge- neralizadas sobre la dirección y la velocidad de se- lección. Intentan describir por qué los organismos han evolucionado en cierto sentido, pero no se ocupan de cómo ha ocurrido el proceso. Es lo que se conoce como “programa adaptacionista” (ver apartados de adaptación) e incluyen las metodologías 9 y 10 ex- puestas en la Tabla 1.
Estimas de coeficientes de selección
En el apartado de teoría de selección natural ya defi- nimos el concepto de coeficiente de selección ( s ) como 1 menos la eficacia biológica relativa ( W ) así como su lógi- ca (para más información, ver Capítulo 6). Además, tam- bién expusimos algunos de los problemas metodológicos de las distintas estimas de la eficacia biológica. Este índi- ce de selección, sin embargo, es muy difícil de estimar en condiciones naturales, sobre todo debido a la imposibili- dad de detectar el fenotipo de la población con mayor eficacia biológica, estimar un índice de eficacia biológica adecuado, realizar un seguimiento de las distintas cohortes a lo largo de varias generaciones, establecer relaciones genéticas entre los individuos de una población, etc. La mayoría de estos problemas se reducen al realizar estu- dios en laboratorio, pero éstos tienen el gran inconveniente de no ser extrapolables a lo que ocurre en poblaciones naturales. Para intentar cuantificar cómo actúa la selección na- tural sobre fenotipos particulares se necesita: (a) un valor
o estima de la eficacia biológica particular, y (b) una esti- ma de cómo influye el fenotipo de un carácter particular sobre la eficacia biológica individual ( W(z) : eficacia bio- lógica esperada para un individuo con un valor de carác- ter z ). Para realizar estimas de selección natural se consi- deran dos aproximaciones. Una de ellas intenta respon- der a la pregunta “¿cómo se pueden comparar intensida- des de selección en distintas poblaciones?”, mientras que la otra intenta responder a la pregunta de “¿cómo influ- yen los valores particulares de un carácter en la eficacia biológica de un individuo?”. La diferencia entre ellas ra- dica en que la primera no tiene en cuenta los distintos fenotipos de la población, mientras que la segunda se basa precisamente en las ventajas que le confiere un carácter (o su valor) a un fenotipo determinado. A continuación expondré distintos índices utilizados para responder a las preguntas anteriores.
Índices para comparar la intensidad de selección en distintas poblaciones. En general, estos índices no tienen en cuenta la variación fenotípica de los individuos y su relación con la eficacia biológica de los mismos. Si estamos interesa- dos en cuantificar los procesos de selección natural exis- tentes en una población determinada, para poderlos com- parar con los de otra población bastaría con explorar la distribución de frecuencias de los valores de la eficacia biológica relativa en cada una de las poblaciones. Este es el caso del índice más utilizado, “Oportunidad de selec- ción o índice de selección total”. Este índice es indepen- diente de los caracteres que estén bajo selección, y se de- fine como la varianza en la eficacia biológica relativa en una población. Si la mayoría de los individuos de una población presentan una eficacia biológica elevada y muy similar (varianza pequeña), implicaría que esa población está sometida a una gran intensidad de selección. Ade- más, cualquier cambio en la distribución de frecuencias de la eficacia biológica causada por selección natural re- presenta una oportunidad de cambio de las frecuencias fenotípicas dentro de una generación. Un problema a te- ner en cuenta es que para poder comparar índices de opor- tunidad de selección estimados en distintas poblaciones debemos asegurarnos de que la eficacia biológica ha sido calculada de la misma forma, ya que distintas estimacio- nes de la eficacia biológica podrían influir en la varianza estimada de las mismas. Además, la media y la varianza de la eficacia biológica relativa no son independientes, por lo que las conclusiones sobre comparaciones entre la oportunidad de selección de distintas poblaciones deben de tener en cuenta este aspecto. El índice de selección natural que más se aproxima a un valor que resuma la intensidad de selección es el lla- mado “varianza genética aditiva de la eficacia biológica” ( V^2 (w) ), que se puede definir como el valor medio del in- cremento de la eficacia biológica media de una población entre generaciones. Este índice, aunque es bastante apro- piado para estimar el grado de selección a que están so- metidas las poblaciones, tiene bastantes limitaciones para su aplicación en poblaciones naturales. No sólo es nece- saria la estimación de la eficacia biológica con un índice
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adecuado, sino que también se necesita del seguimiento de poblaciones durante un número considerable de gene- raciones (periodos de estudio muy largos) y establecer las relaciones genéticas entre los individuos de una pobla- ción y el reconocimiento y seguimiento de las distintas cohortes durante todo el periodo de estudio. Debido a estos problemas, en poblaciones naturales, sólo existen unos pocos estudios de este tipo. Uno de ellos realizado en una población de papamoscas collarino ( Fi- cedula albicolis ) de la isla de Gotland (Suecia) seguida durante 17 años de estudio (Merilä y Sheldon 2000). Uti- lizaron como medida de eficacia biológica dos paráme- tros, la producción de volantones durante todo el periodo de vida y el número de éstos que sobreviven hasta su pri- mera estación reproductora. En todos los casos, los valo- res de varianza genética aditiva estandarizada de la efica- cia biológica ( V (^2) (w) ) resultaron ser bastante bajos (meno- res de 0,1) y sólo en un caso su valor era significativa- mente distinto de cero. Esto sugiere que la selección na- tural provoca un incremento en la eficacia biológica me- dia de la población en un pequeño porcentaje, en muchos casos no superando el 1% (Burt 2000). En otro estudio realizado en una población escocesa de ciervos ( Cervus elaphus ) durante más de 30 años (Kruuk et al. 2000) en- contraron valores muy similares de V^2 (w) , por lo que, aun- que son necesarios más estudios de este tipo en poblacio- nes naturales, es bastante posible que ésta sea la norma y que los procesos de selección natural sean bastante lentos en poblaciones naturales (Burt 2000).
Estimas de la influencia del fenotipo en la eficacia biológica de un individuo. Estas estimas deben venir dadas por la cuan- tificación de los patrones de asociación entre valores de eficacia biológica y valores fenotípicos de los individuos de una población. La asociación de estos valores indica- ría un diferencial reproductivo entre diferentes fenotipos asociado al valor del carácter y, por tanto, la existencia de procesos de selección natural que podrían ser cuantifica-
dos en función del grado de asociación entre eficacia bio- lógica y el valor del carácter. Es decir, la posibilidad de que los procesos de selección natural produjeran cambios evolutivos en nuestra población depende de la correla- ción existente entre la eficacia biológica relativa y el ca- rácter que estemos considerando. Como en el caso ante- rior, se utiliza la eficacia biológica relativa para poder comparar los valores obtenidos en poblaciones distintas. En la figura 6 se exponen unas relaciones hipotéticas entre la eficacia relativa de los individuos de una pobla- ción (con una varianza dada e igual a I ) y la expresión fenotípica de dos caracteres. En el primer caso encontra- mos una relación muy fuerte entre ambas variables, lo que indica que en generaciones sucesivas las frecuencias de distribución aumentarán principalmente en individuos con un elevado valor de Z 1 , mientras que la ausencia de relación entre la eficacia biológica relativa y el valor de Z 2 nos indica que la selección natural no influirá en las frecuencias de distribución de Z 2 en generaciones sucesi- vas. Por tanto, se podría concluir que aunque ambos ca- racteres tienen la misma oportunidad de selección (= I ), es el carácter Z 1 el que cambiaría en generaciones sucesi- vas. El principal problema de esta interpretación es la po- sibilidad de que la relación encontrada sea fruto de una relación directa con otro carácter que no hayamos tenido en cuenta y que, a su vez, tenga una estrecha relación con la eficacia biológica de los individuos de la población. Si estamos interesados en estimar o cuantificar la in- fluencia de los procesos de selección natural en los cam- bios en la distribución de frecuencias de los valores de un carácter, para poder predecir los cambios que ocurrirán en generaciones futuras necesitaremos conocer las carac- terísticas genéticas de ese carácter. Al principio de la dé- cada de los 80 del siglo pasado se desarrollaron una serie de metodologías para estimar la intensidad de los proce- sos de selección natural sobre múltiples caracteres en po- blaciones naturales (por ejemplo, Lande 1979, Lande y Arnold 1983, Arnold y Wade 1984a, Arnold y Wade
Figura 6. RelaciÛn entre eficacia biolÛgica relativa y la expresiÛn de dos caracteres (Z 1 y Z 2 ). La varianza de la eficacia biolÛgica en las dos figuras es idÈntica e igual a I.
