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CapÌtulo 13: SELECCI”N SEXUAL
Manuel Martín-Vivaldi y Josefa Cabrero
E STACIÓN EXPERIMENTAL DE Z ONAS ARIDAS, C.S.I.C.
C/ General Segura, 1, 04001-Almería (España). E-mail: [email protected]
DEPARTAMENTO DE GENÉTICA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA 18071-Granada (España). E-mail: [email protected]
El mayor potencial de los machos para aumentar su éxito reproductivo a través de la inversión en conseguir
apareamientos, determina que en la mayoría de las especies animales éstos hayan desarrollado numerosos caracteres
extravagantes que usan para competir por las hembras y que no están presentes en ellas. La extravagancia de esos
caracteres no es arbitraria, sino que los costes que implica su exageración, los convierten en señales honestas de
distintos tipos de calidad en los que están interesados tanto otros machos competidores como las hembras. Mediante
el estudio de la selección sexual podemos encontrar una explicación evolutiva a apreciaciones aparentemente subje-
tivas de la “belleza” de otros individuos, tanto en humanos como en el resto de los seres vivos. No sólo los animales
se ven afectados por la selección sexual, sino que tanto en plantas, como en otros organismos en los que se conjugan
los intereses de dos sexos en el momento de la reproducción, se dan las circunstancias que propician la aparición de
caracteres útiles en la competencia por el apareamiento. La selección sexual afecta a numerosas facetas de la vida de
los organismos en gran parte de su ciclo vital, promueve el aumento de la diversidad de los seres vivos, e influye en
el riesgo de extinción de las especies. La lucha por la obtención de (al menos una) pareja con la que reproducirse es
un condicionante fundamental de las estrategias de vida de los organismos.
Introducción
En muchas especies animales hay notables diferen- cias morfológicas, fisiológicas y de comportamiento en- tre los sexos. Este fenómeno se denomina dimorfismo sexual y puede llegar a ser muy acusado en algunos ca- sos. Basta mirar una pareja de pavos reales para compro- bar la vistosidad y gran tamaño de la cola del macho res- pecto a la de la hembra, o el diferente tamaño corporal de los elefantes marinos, en los que los machos son de un tamaño tres o cuatro veces mayor que las hembras. La evolución de estos caracteres dimórficos relacionados con el comportamiento sexual ha sido objeto de un gran de- bate desde que Darwin publicó en 1859 el libro “The Origin of Species”. Las características masculinas extra- vagantes como plumajes vistosos, aparatosas cuernas o elaborados cantos, pueden ser muy costosos en términos de supervivencia, no sólo por el gasto energético que supone su desarrollo y mantenimiento, sino porque algu- nos de estos caracteres hacen a los machos presas fáciles para los depredadores. La teoría de Darwin sobre la evo- lución por selección natural, sostiene que aquellos atri- butos que incrementan la eficacia biológica de los indi- viduos en términos de supervivencia y fertilidad, aumen- tarán su frecuencia en la población en sucesivas genera- ciones. Desde este punto de vista ¿cómo se puede expli- car la evolución de los caracteres elaborados, si pueden reducir la viabilidad de sus portadores? Darwin dio la solución en un nuevo libro publicado en 1871, “The
Descent of Man, and Selection in Relation to Sex”, en el que propone y desarrolla ampliamente la teoría de la se- lección sexual. Sugiere que los caracteres que incrementan el éxito reproductivo individual pueden evo- lucionar aunque supongan un costo en términos de su- pervivencia. La selección sexual no implica una lucha por la existencia respecto a otros individuos o al medio externo, sino una lucha entre los individuos de un sexo, generalmente los machos, por la posesión de individuos del otro sexo (lucha por la reproducción). Distinguió dos formas de selección sexual: la competencia entre los machos por acceder a las hembras, o selección intrasexual, y la elección de macho que realizan las hem- bras, o selección intersexual. Es importante, no obstante, tener en cuenta que el dimorfismo sexual asociado con la reproducción ha podido evolucionar por selección sexual junto a otros procesos. En este capítulo analizaremos las fuerzas selecti- vas que son generadas por las actividades relaciona- das con el sexo y las consecuencias que provocan en machos y hembras, la influencia de la elección de las hembras en la evolución de los caracteres masculinos, así como los modelos teóricos que explican la evolu- ción de los caracteres elaborados y cómo pueden ser adaptativos. Discutiremos la importancia de la selec- ción sexual en la especiación así como algunos aspec- tos de la selección sexual en humanos, y abordaremos brevemente el controvertido tema de la selección sexual en plantas.
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Concepto de Selección Sexual
Selección Sexual y Selección Natural
Cuando Charles Darwin (1859) lanzó su teoría de la Selección Natural, la definió, en un sentido amplio, como el proceso por el que cualquier pequeña variación fenotípica, siendo útil en la “lucha por la existencia” se preservaría (ver Capítulo 7). Remarcó que usaba el térmi- no “lucha por la existencia” de forma general, incluyendo específicamente “no sólo la vida del individuo sino tam- bién el éxito en dejar progenie”. No obstante, al profundi- zar en su explicación, Darwin delimitó lo que él llamaba Selección Natural a los procesos por los que se preservan caracteres útiles para la lucha por “sobrevivir para repro- ducirse”. Con esta definición más restringida dejó fuera muchos caracteres que difieren entre los sexos en una misma especie y es evidente que comprometen la super- vivencia de los individuos, como son muchos ornamen- tos llamativos que hacen a los machos más vulnerables a la depredación o que son costosos de construir y trans- portar. Darwin también fue capaz de integrar la explica- ción de esos caracteres en términos semejantes a los de la Selección Natural. Para ello definió un tipo especial de procesos selectivos que llamó Selección Sexual y que se- rían los responsables de la evolución de caracteres “por las ventajas que ciertos individuos tienen sobre otros en relación exclusiva con la reproducción” (Darwin 1859, 1871).
Selección intra e intersexual
Los papeles de cada uno de los sexos
El sexo masculino se caracteriza biológicamente por producir gametos pequeños, numerosos y móviles (espermatozoides), mientras que el sexo femenino pro- duce gametos escasos, mucho más grandes e inmóviles (óvulos). La asimetría debió evolucionar a partir de un estado inicial en el que los gametos tendrían un tamaño aproximadamente igual (isogametos) y la selección natu- ral estableció dos estrategias sexuales divergentes. Por un lado, los gametos más grandes eran favorecidos por- que aportaban mayor alimento inicial a sus embriones, pero ello abrió la puerta a otra estrategia: los gametos más pequeños tenían la ventaja de que eran más móviles y rápidos y, por tanto, más efectivos en conseguir fusio- narse con los gametos grandes. Esto desencadenó un pro- ceso evolutivo que dio lugar a óvulos y a espermatozoides. La anisogamia supone que la contribución inicial de re- cursos a la descendencia por parte de cada sexo sea muy desigual, puesto que las hembras invierten más que los machos en cada gameto. La fecundidad de una hembra está limitada, por tanto, por su capacidad de producir óvulos, mientras que la del macho sólo está limitada por el número de óvulos que consiga fecundar ya que sus gametos son muy numerosos y “baratos” (no contienen recursos que contribuyan al desarrollo del cigoto, sólo aportan el ADN paterno).
La contribución diferencial de cada sexo a la progenie crea un conflicto de intereses entre las estrategias reproductivas de los dos sexos, puesto que si un macho logra aparearse con muchas hembras, sufrirá sólo una pequeña reducción de su eficacia biológica si alguna vez se aparea con alguna hembra inapropiada, mientras que si una hembra tiene un apareamiento inapropiado con un macho que fecunde todos o parte de sus óvulos, la reduc- ción de su eficacia biológica puede ser significativamente importante. Puesto que los machos tienen un gran poten- cial reproductivo, la selección favorecerá a aquellos que fecunden a más hembras. En éstas, sin embargo, la selec- ción favorecerá a aquellas que optimicen la calidad de la descendencia, bien emparejando con un macho adecuado (en base a sus características de salud, fertilidad o capaci- dad para obtener recursos), o invirtiendo en cuidados a su progenie. Un aspecto a tener en cuenta, por tanto, es el patrón de distribución de los recursos reproductivos en cada sexo. Puesto que los recursos y la energía de los organismos son limitados, los sexos suelen estar sometidos a diferen- tes presiones selectivas sobre cómo utilizarlos. Pero cual- quier beneficio derivado de la utilización de recursos para una actividad, lleva consigo un costo, ya que el mismo recurso no se podrá utilizar para otras actividades. Es de- cir, la utilización de recursos limitados siempre implica la existencia de un compromiso (“trade-off”). Las princi- pales alternativas para la distribución de recursos son el esfuerzo somático (utilización para crecimiento y super- vivencia) y el esfuerzo reproductivo (utilización para la reproducción). En muchos animales, una vez alcanzada la madurez sexual, cesa el crecimiento. Las especies ite- róparas (las que se reproducen varias veces a lo largo de su vida) están sometidas a continuos compromisos entre supervivencia y reproducción. El esfuerzo reproductivo se materializa en la producción de gametos, el aparea- miento y los cuidados parentales. Las hembras invierten muchos recursos en producción de gametos y cuidados parentales, con lo que optimizan la elevada inversión rea- lizada en los óvulos, mientras que los machos invierten, sobre todo, en conseguir apareamientos, por el menor valor que tiene para ellos cada espermatozoide y su capa- cidad de producirlos en gran número. Este patrón de dis- tribución es modelado por las condiciones ambientales, de forma que en ambientes benignos las hembras invier- ten mucho en gametos y poco en cuidados parentales, pero en ambientes desfavorables, las hembras tienen que realizar tanta inversión en cuidar a la progenie, que su eficacia biológica sólo incrementará si consiguen ayuda de los machos. Estos estarán sometidos a continuos com- promisos entre contribuir al cuidado parental, o bien apa- rearse con más hembras. Los patrones de comportamiento sexual que se obser- van en animales son el resultado, por lo tanto, de presio- nes selectivas que actúan diferencialmente sobre machos y hembras. En unos casos, estas presiones pueden tener la misma dirección (lo que es bueno para un sexo también lo es para el otro), pero en otros, pueden tener direcciones opuestas.
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exhibiendo sus abdómenes inflados como señal de fecun- didad. Aquellas hembras con abdómenes más grandes, se- rán preferidas por los machos (Funk y Tallamy 2000). Otro famoso ejemplo lo constituyen algunas especies de aves limícolas árticas, en las que los machos se encargan de la incubación y el cuidado de los huevos, y de esta manera las hembras pueden realizar varias puestas que son cuida- das por varios machos (sistema de apareamiento poliándrico, ver Capítulo 15). En este caso, las hembras poseen coloraciones más brillantes que los machos y com- piten entre ellas por el apareamiento. En otras ocasiones, como ocurre en algunas especies de insectos ortópteros, el comportamiento sexual depende de las condiciones ambientales (Gwynne 1990): si la comida es abundante, el patrón de comportamiento sexual es el estándar (los machos forman espermatóforos fácilmente y compiten por las hembras), pero si el alimento es escaso, o de mala ca- lidad, las hembras necesitan aparearse con varios machos para obtener suficiente alimento, y compiten entre ellas para conseguir apareamientos. Entonces los machos se hacen más selectivos a la hora de elegir pareja. Es frecuente que las hembras desarrollen los mismos caracteres sexuales secundarios que los machos, incluso en especies donde los papeles sexuales no están inverti- dos, aunque normalmente no llegan a ser tan exagerados. Tradicionalmente este hecho se ha explicado por una co- rrelación genética no funcional entre los sexos, aunque recientemente se ha propuesto que esos caracteres podrían haber evolucionado por selección sexual en las hembras; por ejemplo, si los machos que puedan permitírselo (por ser preferidos o tener más o menos asegurado el aparea- miento) rechazan a las hembras menos atractivas (Amundsen 2000). Sería el caso de especies en las que los dos sexos realizan una gran inversión y ambos, por tanto, son selectivos a la hora de elegir pareja (por ejem- plo, aves monógamas que compartan las labores de los cuidados y alimentación de las crías). Actualmente hay pocos estudios sobre este tema, y no está claro hasta qué punto la existencia de señales en las hembras es resultado de la selección sexual.
¿Cómo compiten los machos por las hembras?
Enfrentamientos. En algunas especies, los machos compi- ten por conseguir recursos o territorios para atraer a las hembras, o bien luchan directamente por ellas. La com- petición puede llevarse a cabo mediante exhibición de señales orales o visuales (exhibición territorial), cuyo objetivo es alejar a los intrusos, o, como ocurre en mu- chos mamíferos, entablando luchas utilizando armas como cuernos y astas. Los machos más fuertes conseguirán un mayor número de hembras y la selección sexual (intra- sexual) será muy intensa para caracteres como el tamaño, armamentos, exhibiciones de fuerza y comportamiento agresivo. Estos caracteres pueden cambiar direccional- mente hasta llegar a ser extremos. De esta manera se pue- de explicar la evolución de las astas de los ciervos ma- cho, los cuernos y el enorme desarrollo de las mandíbulas de algunos escarabajos o el mayor tamaño de los machos
en muchas especies. Los machos más competitivos (por su tamaño, sus armas, etc.) tienen mayor éxito reproduc- tivo. En el ciervo Cervus elaphus , y tras dieciséis años de estudio, Clutton-Brock et al. (1982, 1988) llegaron a la conclusión, entre otras, de que los machos más grandes tenían más éxito en las luchas y, por tanto, mayor éxito reproductivo que los machos de menor tamaño. En ma- míferos pinnipedos, cuanto mayor es el macho con rela- ción a la hembra, mayor es el número de hembras que constituyen su harén. En el elefante marino Mirounga angustirostris , los machos luchan violentamente y sólo los más grandes y agresivos son los dueños de los hare- nes. La intensa selección para la capacidad de lucha ha favorecido el gran tamaño en los machos que llegan a ser hasta tres veces más pesados que las hembras. En cada estación reproductora, sólo un tercio de los machos se aparean y fecundan a casi todas las hembras. Pero las lu- chas conllevan un elevado costo: algunos machos dueños de harenes mueren inmediatamente después de la edad reproductora y pocos mantienen harenes más de dos o tres años seguidos. Las hembras, sin embargo, se aparean durante unos diez años y la mayoría de los machos no llegan a aparearse nunca. Cuanto menor sea la propor- ción de machos que se aparean, mayor será la competen- cia entre ellos, y por tanto, más intensa será la selección para el mayor tamaño del cuerpo. Existen otros tipos de competiciones por las hembras que no requieren necesariamente enfrentamiento directo entre machos, aunque sí ciertas cualidades: aquellos ma- chos más rápidos o hábiles en localizar a las hembras, tendrán ventaja sobre los demás, así como los más cons- tantes en cuanto al tiempo de permanencia en los lugares donde se llevan a cabo los apareamientos; en este caso, la persistencia de los machos puede afectar a su éxito en conseguir hembras. En general, el mayor éxito reproductivo de los ma- chos dominantes, no es debido sólo a su capacidad de competición con otros machos rivales, sino también a su habilidad para controlar a las hembras. Esto es frecuente en sistemas poligínicos. En el ciervo, por ejemplo, duran- te la berrea, los machos, además de luchar con otros ma- chos, guardan a las hembras manteniéndolas juntas.
Preferencias de las hembras. Otra forma de competencia en- tre los machos por conseguir apareamientos, consiste en atraer la atención y la respuesta sexual de las hembras. Compiten, entonces, en atractivo, de forma que aquellos machos cuyo aspecto o comportamiento se ajuste a las preferencias de las hembras (selección intersexual), ten- drán más éxito en el apareamiento. En muchas especies hay datos que indican que los machos con ciertos caracteres son preferidos por las hem- bras. En los pavos reales, por ejemplo, los machos que atraen a más hembras son los que tienen colas más gran- des y completamente desarrolladas (el desarrollo se com- pleta a los cuatro años y, a partir de ese momento, cada año adquieren un ocelo adicional), y los que tienen más ocelos consiguen la mayoría de los apareamientos. Møller (1988) demostró que las hembras de la golondrina euro-
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pea Hirundo rustica , prefieren a los machos con plumas caudales más largas aunque sean añadidas artificialmente. Los machos del estornino, Sturnus vulgaris, que en las confrontaciones de canto entonan cantos más largos, tie- nen mayor éxito con las hembras (Gentner y Hulse 2000). También hay evidencias bien documentadas en muchos insectos y en peces. Por otra parte, algunos autores han sugerido que las hembras pueden copiar la elección del apareamiento de otras hembras, es decir, elegir a los machos simplemente porque son preferidos por otras hembras. Se ha demostra- do que las hembras del guppy Poecilia reticulata , un pez de agua dulce, en determinadas condiciones alimenticias, copian con frecuencia la elección del apareamiento reali- zada por otras hembras (Dugatkin 1998). Este comporta- miento aparentemente es ventajoso para las hembras pues- to que reduce el tiempo utilizado en la elección de pareja. Aunque existen muchas tácticas posibles de elección por parte de las hembras, basadas, por ejemplo, en com- paraciones secuenciales de machos u otras que requieren decisiones extremas, en cualquier caso, la táctica más fa- vorable depende, entre otras cosas, de la variación exis- tente entre los machos y del costo de la elección de la hembra. Todas las hembras de una población o especie, no ne- cesariamente tienen que mostrar las mismas preferencias. Si existe variación entre hembras de una misma pobla- ción en sus preferencias por caracteres en los machos, esa variación puede afectar a la evolución y mantenimiento de esos caracteres (Widemo y Sæther 1999). Sin embar- go, hay pocos estudios que hayan investigado la posibli- dad de preferencias individuales en las hembras, siendo necesario comprobar explícitamente la variación y repe- tibilidad de la elección de pareja. Brooks y Endler (2001) han encontrado, en guppies, que hay variación en las pre- ferencias por algunos caracteres, pero no por otros, y que esa variación puede tener un efecto importante en la in- tensidad de la selección sexual, aunque para algunos de los caracteres que han estudiado no es así.
Relación entre selección intra e intersexual. ¿Son dos proce- sos realmente diferentes la selección intra e intersexual? ¿Tienen algo en común? La selección intra e intersexual deberían verse como manifestaciones diferentes de un mismo proceso evolutivo: la competencia entre los ma- chos por obtener pareja, que en unas especies discurre a través de luchas y en otras mediante el atractivo. Resulta interesante distinguirlas ya que el modo de evolución de cada una es diferente y por consiguiente, se originan se- ñales también diferentes. Pero la distinción entre ambas es algunas veces confusa porque pueden no ser claramen- te alternativas e incluso pueden operar sobre el mismo carácter. El doble papel de los caracteres seleccionados sexual- mente se ha demostrado en muchas especies. Por ejem- plo, en los elefantes marinos, las hembras prefieren a los machos dominantes y protestan cuando machos de bajo rango intentan montarlas; en el gorrión común, Passer domesticus , los machos con la mancha negra más grande
suelen ganar las confrontaciones y tienen mayor estatus, pero también son los preferidos por las hembras. En algu- nas especies de pájaros, sin embargo, los machos entonan cantos diferentes dependiendo de si el contexto es de com- petencia intrasexual o intersexual: cambian el tipo de can- to, de forma que utilizan un canto variado (varios tipos de estrofas, mezcladas) cuando se enfrentan a sus competi- dores, y un canto más repetitivo (estrofa repetida muchas veces) cuando buscan pareja o tienen una hembra cerca (Wiley et al.1994).
Alcance de la selección sexual
La selección sexual no termina en el apareamiento
Aunque de la definición de selección sexual enuncia- da por Darwin y del tratamiento que se suele hacer del concepto, normalmente se ha entendido que la variación en el éxito “de apareamiento” (número de parejas obteni- das) es la principal o única fuente de éxito de los distintos fenotipos que compiten, algunos autores han remarcado la importancia de identificar muchas otras ventajas que pueden obtener los machos competidores a través de la selección sexual (Fig. 2).
Fecha de emparejamiento. En una estación reproductora, comenzar la cría pronto incrementa las posibilidades de realizar más de un intento reproductor, y la probabilidad de reclutamiento de los jóvenes a la población reproduc- tora depende también mucho de que se hayan criado en fechas lo más próximas posible al momento óptimo de la estación. Los caracteres sexuales secundarios que dotan a los machos de ventajas a la hora de conseguir emparejar les sirven también para obtener una hembra antes que in- dividuos menos competentes, por lo que los portadores de esos caracteres producirán más hijos por estación y con mayor probabilidad de llegar a reproducirse.
Cópulas fuera de la pareja y competición de esperma. El apa- reamiento no implica fidelidad sexual. En la mayoría de las especies animales estudiadas, se ha comprobado que muchas veces las hembras buscan, permiten o sufren en- cuentros sexuales con más de un macho. El éxito de los machos con un fenotipo concreto para un carácter sexual secundario se ve muy afectado por la competencia que encuentren sus espermatozoides en el tracto genital fe- menino (ver Capítulo 14). En muchos casos las hembras realizan cópulas con individuos más atractivos que su pro- pio compañero, por lo que el carácter que los hace atrac- tivos se ve muy favorecido a través de procesos de selec- ción sexual post-cópula (Møller 1998). Para un macho, el obtener una pareja o cópula no asegura el éxito de fertili- zación, y el número de parejas sociales obtenidas tampo- co impone un límite al número de descendientes que pue- de producir. Los procesos de selección post-cópula pue- den afectar a los mismos caracteres que intervienen en la selección pre-cópula, reforzándolos, por ejemplo cuando las preferencias de las hembras al realizar cópulas fuera de la pareja o al seleccionar eyaculados son las mismas
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Figura 4. Las hembras (A) de la araÒa de distribuciÛn circun- mediterr·nea Stegodyphus lineatus realizan una sola puesta y sus cuidados maternos consisten en la entrega suicida de su cuerpo como alimento para las crÌas poco despuÈs de su na- cimiento. Los machos (B) son capaces de localizar, en prome- dio, menos de dos hembras, y si las que encuentran ya han realizado la puesta, la ˙nica posibilidad de reproducirse con ellas es destruir los huevos, pues en ese caso las hembras vuel- ven a poner (Schneider y Lubin 1996). Las hembras intentan evitar el infanticidio, pero el 49% de los machos que lo inten- tan lo consiguen, siendo el determinante de su Èxito la dife- rencia de tamaÒo con la hembra afectada (Schneider y Lubin 1997). Por tanto, la selecciÛn sexual a travÈs del infanticidio favorece el tamaÒo grande de los machos. De hecho, de la familia, esta es una de las especies con menor dimorfismo sexual (en las otras los machos son muy pequeÒos). Fotogra- fÌas cedidas por Aart P. Noordam.
lidad que el resto. Una hembra de mejor calidad (por su condición física o experiencia) puede tener mayor capa- cidad reproductiva. Por ejemplo puede poner un número mayor de huevos o parir más crías, producir crías más grandes, ser más eficiente en el cuidado de las crías, rea- lizar varias puestas o partos por estación, etc. Las hembras también pueden aumentar su esfuerzo reproductivo por encima de su óptimo particular a expen- sas de sufrir mayores costes de cara a su supervivencia o potencial reproductivo futuro. Evidentemente sólo se rea- lizará ese sobreesfuerzo cuando los beneficios que deri- ven de él sobrepasen los costes que conlleva. Se ha com- probado en varias especies que las hembras emparejadas con machos más atractivos realizan un esfuerzo extra (in- versión diferencial), que redunda en un nuevo incremen- to del éxito reproductivo de esos machos, y cuyos costes se ven compensados por la obtención de hijos atractivos (revisado en Sheldon 2000). En esos estudios, el carácter en que se fijaron las hembras para decidir su inversión fue el mismo en el que basan su elección de pareja, por lo que este componente de selección sexual post-aparea- miento refuerza la selección en el apareamiento. Sin em- bargo, también existen caracteres sexuales secundarios de los machos, que son utilizados por las hembras para deci- dir su esfuerzo reproductor, que sólo intervienen después del apareamiento. Un ejemplo es la construcción de nidos en las aves y las exhibiciones asociadas a ello. En muchas especies la habilidad de los machos construyendo nidos es usada por las hembras como criterio para elegir pareja (por ejemplo en el chochín Troglodytes troglodytes o el pájaro moscón Remiz pendulinus ). Sin embargo, en otras especies en las que el nido se construye después del apa- reamiento (y por tanto, no es un carácter usado para elegir pareja), las hembras basan su esfuerzo reproductor en la actividad de construcción por parte del macho (Soler et al. 1998a). Por ejemplo, en la collalba negra Oenanthe leucura , la exhibición del macho ha derivado en el trans- porte de piedras que no cumplen ninguna función mecá- nica en el nido, y cuya única explicación es que sirven para convencer a la hembra de que realice un esfuerzo reproductivo mayor (Fig. 3). Un estudio comparativo per- mitió sugerir que en especies con cuidado biparental la construcción del nido es usada por ambos componentes de la pareja para decidir el nivel de inversión a realizar en la reproducción, por lo que el funcionamiento de este ca- rácter en la selección sexual post-cópula parece ser gene- ralizado al menos en ese grupo de aves (Soler et al. 1998b).
Infanticidio y aborto. Una forma más en la que los machos pueden aumentar su éxito reproductivo frente al de sus competidores es matando a las crías de éstos. Así consi- guen que las hembras que tendrían que afrontar el cuida- do de esas crías queden disponibles para producir una nueva camada o puesta con el infanticida, o incluso sean accesibles para posibles cópulas fuera de la pareja con el infanticida si los nuevos intentos reproductores se desa- rrollan con el macho original. Ese comportamiento se ha comprobado en especies de mamíferos como por ejemplo leones, cebras, ratones o langures; en aves como la go-
A)
B)
C)
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londrina y más recientemente en un invertebrado, una es- pecie de araña en la que, además, las hembras sirven de alimento a sus crías (Fig. 4). Incluso los machos pueden provocar que las hembras preñadas aborten, consiguien- do el mismo fin que con el infanticidio, bien por medio de cópulas forzadas, o a través de señales químicas (efecto Bruce, comprobado en roedores, leones y otros animales; Bruce 1959). En la golondrina común, el éxito derivado del infanti- cidio está relacionado con la longitud de las rectrices ex- ternas de los machos, por lo que, claramente, el infantici- dio puede favorecer a individuos con caracteres sexuales secundarios más desarrollados (Møller 1994). La golondrina común es una de las pocas especies en que se ha evaluado el funcionamiento y la importancia de todos los procesos que actúan en la selección sexual de un carácter concreto. Anders Pape Møller, en una serie de experimentos, ha comprobado que la longitud de las rectrices externas de los machos se ve favorecida por la selección sexual en todos los episodios descritos anterior- mente, y ha obtenido un valor del diferencial de selección (el nivel en que el carácter se ve seleccionado) para cada uno de ellos en ese carácter, lo que permite comparar la importancia relativa de cada uno de ellos en la evolución del carácter en esa especie. Este investigador encontró que los procesos de selección que más afectan a la longi- tud de la cola son la obtención de cópulas fuera de la pa- reja y la pérdida de paternidad en las puestas propias, se- guidos de las diferencias en la fecha de apareamiento (Ta- bla 1). Ésto nos da una idea de la importancia que tienen variables distintas al número de parejas obtenidas, al me- nos en las especies socialmente monógamas. En otros ti- pos de sistemas de apareamiento la importancia relativa de todas estas fases es diferente, aunque todas pueden ser un componente del proceso.
revisión de esos caracteres para poder plantear con mayor perspectiva cómo han podido surgir y por qué son como los observamos, ¿por qué tanta extravagancia?
Armas
(Fig. 5-a). Quizás uno de los tipos de caracteres que más claramente pueden asignarse a la selección sexual, y en los que es más fácil de entender su aparición y su for- ma actual, son las armas presentes en los machos de mu- chas especies, y que utilizan para enfrentarse entre sí en los contextos sexuales, por conseguir hembras o territo- rios. Existen armas de este tipo en numerosos grupos ani- males y en algunos se ha comprobado que el tamaño de esas armas es un determinante del éxito en la contienda y, por tanto, del éxito reproductivo del macho, aunque en muchos otros casos parece ser el tamaño corporal, que normalmente va asociado a armas mayores, el que deter- mina el éxito en las peleas.
Tamaño corporal
(Fig. 5-b). El dimorfismo sexual en tamaño es bastan- te común en los animales, aunque existe una gran varia- ción entre grupos taxonómicos en el signo de la diferen- cia y su magnitud. En la mayoría de las especies de ani- males las hembras son mayores que los machos, lo que seguramente está relacionado con una mayor capacidad reproductiva de hembras grandes, ya que hembras más grandes pueden poner un mayor número de huevos. En otras muchas especies, sin embargo, (aves, mamíferos, muchos reptiles, anfibios y también algunos peces e in- vertebrados), los machos son mayores que las hembras. En estas especies el mayor tamaño del macho parece es- tar causado principalmente por la selección sexual, pues los machos más grandes consiguen vencer en las peleas por hembras, harenes o territorios de reproducción, y en consecuencia, logran mayor éxito reproductivo. Sin em- bargo, hay que tener en cuenta que hay muchas presiones selectivas actuando sobre el tamaño corporal, y que un dimorfismo acusado a favor de los machos puede tener otras causas distintas a la selección sexual. Por ejemplo, en algunas especies el tamaño pequeño de la hembra pue- de estar favorecido por otros motivos, por lo que los ma- chos son mayores que las hembras en ausencia de selec- ción sexual por el tamaño grande.
Ornamentos estructurales: plumas, colas y otros órga- nos exagerados
(Fig. 5-c). En muchos casos, determinados órganos corporales que cumplen una función en la vida de los or- ganismos que, en principio, nada tiene que ver con la con- secución de pareja, se modifican en los machos para ser utilizados en esa competencia. El ejemplo más conocido es la cola de muchas aves, que cumple un papel determi- nante en la eficiencia del vuelo muy dependiente de una longitud óptima (seguramente próxima a la que se obser-
Tabla 1 Diferenciales de selección direccional para la selección sexual de la longitud de la cola en machos de golondrina (Møller 1994). Episodio de selección Diferencial de Selección Éxito de apareamiento 0. Fecha de apareamiento 0. Mortalidad 0. Consecución de cópulas extra pareja 0. Pérdida de paternidad en puestas propias 0. Calidad de la hembra 0. Inversión parental diferencial de la hembra 0. Éxito en el infanticidio 0. Víctima de infanticidio 0.
Evolución de los caracteres sexuales secundarios
Tipos de caracteres
La selección sexual ha producido la evolución de muchos tipos de caracteres que están presentes en un amplio abanico taxonómico. Es interesante realizar una
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Figura 5. Ejemplos de algunos tipos de caracteres sexuales secundarios en varios grupos taxonÛmicos. (a) Armas. (b) TamaÒo corporal. (c) Estructuras morfolÛgicas. (d) Color. (e) Sonidos. (f) Comportamientos de exhibiciÛn. Dibujos procedentes de Clutton- Brock et al. 1982, Greenwood y Harvey 1982, Catchpole y Slater 1995, Huntingford y Turner 1987, M¯ller 1994, Andersson
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sectos como anfibios, aves o mamíferos se han realizado numerosos estudios que demuestran que determinadas características del sonido producido por diferentes ma- chos de la misma especie son responsables de un mayor o menor éxito en emparejar, tanto por ser preferidas por las hembras como por ser útiles para repeler a otros machos. Aspectos como el tiempo que un individuo dedica a can- tar durante el día, la duración de cada uno de sus cantos, la cantidad de variaciones distintas que puede producir (repertorio), la longitud de las estrofas incluidas en el can- to, el volumen de producción, o incluso el tono del soni- do producido, son tenidos en cuenta por las hembras y los machos receptores (revisado en Catchpole y Slater 1995, y Kroodsma y Miller 1996 para aves, en Andersson 1994 para otros grupos).
Otros comportamientos de exhibición: saltos, bailes construcciones, regalos
(Fig. 5-f) En muchas especies los machos realizan es- pectaculares exhibiciones sobre cuyas características las hembras basan su elección y los machos su valoración del rival. Muchas veces las exhibiciones sirven para mos- trar atributos visuales ya mencionados, como colores u órganos elaborados como ornamentos, pero también hay casos en que son propiedades de la exhibición en sí lo que se compara entre competidores. Es el caso de los bailes y saltos de varios grupos de aves que se exhiben de forma individual, en agrupaciones de competidores o en coaliciones, en los que dan volteretas y saltos, o pasan unos sobre otros de forma coordinada. En otros casos los machos exhiben su capacidad para desarrollar activida- des que son de interés para la hembra por su utilidad para la reproducción, como es la construcción del nido en aves y en peces. La construcción como exhibición alcanza ni- veles excepcionales en algunas aves constructoras de grandes y elaborados “jardines”, en los que la hembra basa su elección de pareja, pero que no son utilizados como nidos para depositar los huevos (Fig. 5-f). Final- mente, los machos también hacen entrega a las hembras de regalos, normalmente consistentes en presas, como una manera de convencerlas para el apareamiento. Este com- portamiento sucede en muchos insectos y también en aves. Además de presas capturadas o robadas, estos regalos pueden ser nutrientes sintetizados por el propio macho y que se transmiten en un espermatóforo (por ejemplo en ortópteros), o incluso órganos corporales del macho que la hembra devora durante o después del apareamiento. Lo más extraño es que, en algunos casos, los machos en- tregan a las hembras durante el cortejo regalos que no son nutritivos, que se llaman regalos “vacíos”. Por ejem- plo, en un tipo de moscas, los machos se exhiben sobre hojas o troncos sujetando con sus patas unas bolas de burbujas de saliva que las hembras tienen en cuenta para decidir con quién emparejar. Tras un vuelo conjunto el macho entrega la bola a la hembra, que la sostiene duran- te la cópula, pero nunca se alimenta de ella (Sadowski et al. 1999).
Instrumentos de manipulación de la competencia espermática
La competencia de esperma produce selección sobre muchos atributos de los mencionados hasta el momento si su expresión se relaciona con el éxito en la competen- cia. Sin embargo, esta competencia también favorece la evolución de otros caracteres no útiles en otras fases de los procesos de selección sexual. Es el caso de herramien- tas para extraer el esperma de otros machos del tracto ge- nital femenino, tapones depositados en las hembras para evitar nuevas cópulas por parte de otros machos, sustan- cias antiafrodisíacas, comportamiento de custodiar a la hembra tras la cópula, o el propio diseño del tracto repro- ductor femenino que condiciona la forma en que los ma- chos pueden desarrollar la competencia (ver Capítulo 14).
Caracteres múltiples
En la anterior revisión ha quedado patente la gran di- versidad de caracteres que pueden funcionar en los pro- cesos de selección sexual en distintos organismos, pero también es evidente que en muchos de ellos son varios los caracteres que funcionan simultáneamente. Por ejem- plo, en los ciervos, tanto el tamaño corporal como la cor- namenta usada en la lucha, como el tiempo que pasan emitiendo su grito de celo (berrea) influye en su éxito en la competencia (Fig. 5-a, 5-b, 5-e). En el guppy, tanto la longitud de la cola como los patrones de color exhibidos en ella afectan a la elección de la hembra (Fig. 5-c, 5-d). En el carbonero común, distintos parámetros del canto de los machos tienen su efecto en el éxito de forma indepen- diente (Fig. 5-e) y además, intervienen varios caracteres relacionados con el color. En muchos insectos, los ma- chos producen sonido o entregan nutrientes durante la cópula y también tienen órganos copuladores especiali- zados en desplazar esperma de otros machos. El caso ex- tremo lo constituyen algunas aves del paraíso que des- pliegan elaborados plumajes, de colores vistosos, que ex- hiben en danzas mientras producen variadísimos cantos. Los estudios sobre la selección sexual revelan varie- dad, gran extravagancia y aparente redundancia en los caracteres sexuales secundarios. En conjunto, el panora- ma parece reflejar un gran derroche de inversión en este tipo de caracteres, una gran parte del tiempo y la energía de los seres vivos se utiliza para tratar de tener éxito en la competencia con individuos de la misma especie por de- jar descendencia, que es evidente que no queda garanti- zado con ser un individuo adulto fértil ni siquiera en las especies socialmente monógamas. Pero ¿por qué esos ca- racteres concretos otorgan ventaja en la competencia? Si los hijos del macho exitoso heredan sus características ¿por qué no todos los machos presentan el mismo desa- rrollo para estos caracteres? ¿Cómo puede haber tantos tipos de caracteres tan distintos que aparentemente fun- cionan para lo mismo? ¿Por qué utiliza el mismo indivi- duo múltiples caracteres simultáneamente? Estas pregun-
C APÕTULO 13: SELECCI”N S EXUAL 247
modelos teóricos (revisado en Andersson 1994, Møller 1994). Dependiendo de las premisas de los modelos, és- tos dan o no como resultado un proceso de runaway para el carácter y la preferencia. Algunos de los primeros mo- delos resultaban en este tipo de selección, pero otros pos- teriores, que planteaban escenarios más completos y rea- listas, como la consideración de los costes asociados a la elección de las hembras, obtuvieron resultados positivos sólo en determinadas circunstancias. La selección según el modelo de Fisher puede producir la evolución de pre- ferencias costosas en las hembras por caracteres exagera- dos sólo en el caso de que las mutaciones sobre el carác- ter de los machos sean sesgadas, es decir, tiendan a alejar- lo del óptimo, lo cual parece corresponder con la reali- dad, pues las mutaciones al azar rara vez mejoran las pro- piedades de un carácter complejo. En los modelos se ob- tiene un equilibrio en el que los niveles alcanzados por el carácter y la preferencia dependen de los costes y benefi- cios de cada uno. Altos costes de elección para las hem- bras limitan la exageración de ambos (Pomiankowski et al. 1991). Posteriores modelos teóricos dan como resulta- do equilibrios estables parecidos al anterior, o sucesivos ciclos de equilibrios inestables de la preferencia y el ca- rácter (Figura 6). Otros modelos recientes muestran que hay sólo unas condiciones restrictivas bajo las que puede producirse el proceso sugerido por Fisher (Hall et al. 2000). La consideración de la evolución de las preferencias por medio del proceso de Fisher no produce predicciones en cuanto a las características de las poblaciones actuales que excluyan otros procesos propuestos, por lo que no está claro de qué manera se podría probar empíricamente que realmente se haya producido.
Modelo del Hándicap de Zahavi (Zahavi 1975)
A diferencia de la hipótesis de Fisher, la del hándicap se basa en que con sus preferencias, las hembras obtienen genes que determinan buena calidad (viabilidad) para sus hijos, y no sólo genes de atractivo. Según este modelo, los caracteres sexuales secundarios son hándicaps con unos costes de producción que afectan de forma diferente a machos de distinta calidad. Al elegir pareja basándose en el hándicap, las hembras consiguen seleccionar a los mejores machos, ya que los costes de producción hacen a esos caracteres indicadores honestos de la calidad de los individuos (Fig. 7). Zahavi ha extendido el desarrollo teó- rico de su modelo del hándicap para incluir no sólo los caracteres sexuales secundarios, sino todas las señales biológicas que deben transmitir un mensaje de forma ho- nesta (Zahavi 1987). Desde el planteamiento de la hipó- tesis del hándicap, la polémica suscitada entre sus detrac- tores y defensores ha producido avances en la compren- sión del proceso que describe, que han originado la dis- tinción de varios tipos de hándicap (Tabla 3).
Hándicap epistático puro. (Tabla 3-a) Fue la primera inter- pretación que los modelos teóricos dieron a la idea pro- puesta por Zahavi. En este tipo de hándicap, no hay una
Figura 6. EvoluciÛn teÛrica, por el proceso de Fisher, del ta- maÒo de un car·cter sexual secundario (a) cuando el coste de la elecciÛn por la hembra es elevado, y (b) cuando el coste de la elecciÛn es bajo y existe un sesgo en las mutaciones sobre el car·cter. En el primer caso no se alcanza nunca un equilibrio, sino oscilaciones de exageraciÛn y disminuciÛn del car·cter. En el segundo caso se llega a un equilibrio en el que el car·cter se mantiene exagerado (Iwasa y Pomiankowski 1995).
Figura 7. Un car·cter sexual secundario (cola larga en un ave), como h·ndicap. Se representan los costes teÛricos (distintos para machos de alta HQ y baja LQ calidad), y los beneficios (determinados por el Èxito de apareamiento, iguales para los dos machos para una misma longitud de cola) que dependen de la longitud de la cola. El punto en el que los costes del ornamento superan a sus beneficios se alcanza para una lon- gitud de cola menor en los machos peores, lo que originarÌa una correlaciÛn positiva entre la longitud de cola Ûptima de los machos y su calidad (de Lotem 1993).
GeneraciÛn
2000 4000 6000 8000
-0.
-0.
TamaÒo
A
GeneraciÛn
2000 4000 6000 8000
-0.
-0.
TamaÒo
B
Longitud de cola
Costes o beneficios
Coste LQ HQ
Beneficio
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relación directa entre la calidad del individuo y el nivel de expresión del carácter sexual secundario hasta que no actúa la selección natural eliminando a los individuos de mala calidad que han desarrollado el carácter. Todos los individuos desarrollan el ornamento, pero la mortalidad es mayor en los individuos de peor calidad. Las hembras seleccionan a los machos con el carácter desarrollado. La mayoría de los modelos teóricos que intentaron compro- bar el funcionamiento de este proceso llegaron a la con- clusión de que no puede originar la evolución de la prefe- rencia y el carácter, debido a los altos costes para los hijos que heredan el hándicap (revisado en Møller 1994). Du- rante un tiempo, la mayoría de las revisiones considera- ban que este tipo de proceso no era una posibilidad real, aunque un nuevo modelo parece reclamar que los hándicaps puros son factibles a nivel teórico (Siller 1998).
Hándicap condicional. (Tabla 3-b) Ante las primeras críti- cas a su idea, desencadenadas por el fracaso de los mode- los de epistasis pura, Zahavi argumentó que era fácil ima- ginarse el funcionamiento del hándicap si la expresión del carácter dependiera de la calidad de los individuos (Zahavi 1977). Bajo esta visión, los machos desarrollan o no el carácter y los que lo desarrollan lo hacen en mayor o menor medida dependiendo de su calidad. Además, un determinado nivel del carácter supone costes mayores para los individuos de mala calidad que para los de buena cali- dad. Varios modelos teóricos han comprobado que este tipo de hándicap sí puede producir la evolución de carac- teres costosos y las preferencias por ellos en las hembras (Johnstone 1995a). Una modificación de esta interpreta- ción del hándicap, considera que la dependencia de la calidad no significa que a los machos peores les sea im- posible desarrollar el carácter o hacerlo más grande, sino que cada macho “decide” si desarrollarlo o no y en qué medida de acuerdo con su calidad, lo que se ha llamado hándicap estratégico (Grafen 1990a). El desarrollo del carácter sigue reflejando la calidad del macho en este caso porque, debido a sus elevados costes, no es beneficioso para los machos peores desarrollarlo.
Hándicap revelador. (Tabla 3-c) En este tipo de hándicap, todos los machos desarrollan el carácter, pero los machos inferiores “lo hacen peor” a causa de su calidad. En prin-
cipio este tipo de modelo fue estimulado por la idea de que las exhibiciones de los machos sirven para revelar la presencia o ausencia de parásitos (Hamilton y Zuk 1982). Algunos autores han destacado que la diferencia con el anterior es que en este caso hay una asociación directa entre el hándicap y la calidad que indica, la honestidad no depende de un coste diferencial para machos de distinta calidad, sino que su expresión está directamente limitada por la posesión o no de esa calidad (Grafen 1990a). Los modelos teóricos desarrollados a partir de esta idea han comprobado que puede producir la exageración de la pre- ferencia en las hembras y el carácter en los machos (Johnstone 1995a). En algunos casos es sencillo distin- guir entre el hándicap condicional (o estratégico) y el re- velador. Por ejemplo, la frecuencia del sonido producido por los machos de una especie de rana depende física- mente del tamaño, y las hembras prefieren sonidos gra- ves. Sería un caso claro de hándicap revelador. Otro ejem- plo serían las áreas blancas de las plumas de las aves, que las hacen más vulnerables a la abrasión y a los parásitos, por tanto, permiten a las hembras distinguir individuos con plumas de buena y mala calidad por su estado en esas zonas blancas (Fitzpatrick 1998). Sin embargo, otros ca- racteres utilizados como ejemplos de hándicaps revela- dores, como las coloraciones derivadas de carotenoides (Johnstone 1995a), son más ambiguos, y podrían consi- derarse más bien como hándicaps estratégicos (porque los animales tienen que decidir si utilizar los carotenos como pigmentos o para otras importantes funciones que cum- plen en el organismo, Møller et al. 2000).
La hipótesis del hándicap como modelo general para las señales sexuales. Aunque, como vimos al principio, los modelos teóricos surgieron para explicar la evolución de preferen- cias de la hembra cuando sólo obtienen genes con la elec- ción, al constituirse en un mecanismo que permite la evo- lución de señales honestas en general, es lógico pensar que el hándicap permita explicar también otro tipo de pre- ferencias en las hembras y las señales utilizadas en la com- petencia intrasexual. De hecho, en los artículos en los que ha ido desarrollando su idea, Zahavi remarcó que el mo- delo del hándicap era más general y aplicable que el de Fisher, porque explicaba tanto la evolución de las señales sexuales que funcionan en selección intersexual como las que lo hacen en competencia intrasexual (Zahavi 1975, 1991). Además, algunos modelos teóricos han compro- bado que los hándicaps pueden servir de indicadores ho- nestos no sólo de buenos genes, sino de calidad parental u otros beneficios directos que la hembra puede obtener con la elección de pareja (evitar la infección con parásitos, conseguir territorios de buena calidad, lugares de puesta libres de depredadores, etc.) sin necesidad de observar el recurso directamente (Møller 1994). Por tanto, el modelo del hándicap (pero no el de Fisher) permite explicar la evolución y el mantenimiento de todas las señales sexua- les con dificultades teóricas recogidas en la Tabla 2 (1-b, 2-1-b, 2-2-a). Existen numerosos estudios correlacionales y experi- mentales que han comprobado: (1) la dependencia de la
Tabla 3 Relación entre el genotipo y el fenotipo de los machos para un carácter sexual secundario según tres modelos distintos del hándicap (reproducida de Maynard Smith 1991) Hándicap Epistático puro Condicional Revelador Presente TB Tb TB TB Tb Ausente tB tb Tb tB tb tB tb
Claves del genotipo: B, b, machos con alta y baja viabilidad respectivamente; t , machos sin hándicap; T machos con hándicap (en el modelo condicional sólo si también tienen B ). Las negritas indican el tipo de macho preferido por las hembras.
250 Manuel Martín-Vivaldi y Josefa Cabrero
la argumentación teórica, varios estudios filogenéticos parecen demostrar que ese escenario evolutivo puede pro- ducirse. El modelo predice que la preferencia debe estar presente en las hembras antes de la aparición del carácter, por lo que si se conoce el momento en que se origina cada uno en un árbol filogenético, se puede establecer si existe o no un sesgo sensorial en las hembras afectando al ca- rácter (Ryan y Rand 1993, Shaw 1995). No obstante, se ha llamado la atención sobre los problemas de interpreta- ción que tiene ese tipo de análisis, por la falta de indepen- dencia del principio de parsimonia (aceptación de que la hipótesis evolutiva que implica menor número de cam- bios en la aparición y desaparición de un carácter es la más probable) sobre la hipótesis a testar, y porque asume velocidades relativas de aparición de preferencia y carác- ter que realmente no son conocidas, por lo que se reco- mienda tomar sus conclusiones con precaución (Lotem 1993, Endler y Basolo 1998). En varios estudios se ha comprobado la existencia de la preferencia en las hem-
bras en especies sin el carácter y en las que la reconstruc- ción filogenética apunta a que la preferencia es anterior (ejemplo en Fig. 9, revisado en Ryan 1998).
I nicio de las preferencias y los caracteres sexuales secun- darios en otros modelos. Compatibilidad de los modelos
Aunque la explotación del sesgo sensorial de las hem- bras, en algunos casos se ha invocado como responsable del proceso completo de evolución y mantenimiento de carac- teres sexuales secundarios, muchos autores han considera- do que su principal valor podría ser que explica el origen de las preferencias en la hembra. La mayoría de modelos teóri- cos del hándicap y el proceso de Fisher muestran que para que se desencadene la exageración de preferencia y carácter es necesario que exista ya un pequeño nivel de preferencia de las hembras por un carácter del macho, y el sesgo senso- rial de las hembras puede constituir la solución para que los procesos puedan desencadenarse desde el principio.
A B
Figura 9. (A) Sonograma del canto de las ranas sudamericanas del grupo Physalaemus pustulosus, que en algunas especies incluye un ìchuckî final que es preferido por las hembras. (B) Filogenia del grupo, en la que se muestra el posible origen evolutivo de la inclusiÛn del chuck en los cantos, y de las preferencias en las hembras por el chuck. En todas las especies del grupo las hembras prefieren el chuck, pero los machos producen ese sonido sÛlo en dos de ellas. Asumiendo que es m·s probable que haya aparecido el chuck en dos especies, a que se haya perdido en tres (principio de parsimonia), se considera que la preferencia existÌa en las hembras antes de que apareciera el car·cter, y que el car·cter se ha originado explotando esa preferencia preexisten- te determinada por un sesgo sensorial del sistema auditivo de las hembras (Ryan y Rand 1993).
kHz
Tiempo (segundos)
chuck
Preferencias por chucks
chuck
chuck
P. coloradorumP. pustulatus P. petersi P. petersi
(norte)
P. pustulosus
chuck P+ T- T- T+ T- T+
P+
C APÕTULO 13: SELECCI”N S EXUAL 251
De hecho, muchos autores han llamado la atención sobre la compatibilidad de los distintos modelos para ex- plicar la evolución de diferentes caracteres sexuales se- cundarios o incluso como sucesivas fases en la evolución de uno concreto. Por ejemplo, la exageración de los ca- racteres por cualquiera de los métodos causa el incremen- to de sus costes de producción y mantenimiento, lo que supondría que no todos los individuos podrían desarro- llarlos igual y, por tanto, que funcionen como hándicaps (Balmford y Read 1991, Lotem 1993). Bajo la visión del hándicap, las formas de las señales pueden explicarse por el tipo de calidad en la que están interesados los indivi- duos que responden a ellas, y la relación entre señal y calidad depende del coste asociado a la señal. En conse- cuencia, investigando los costes de los caracteres sexua- les secundarios podemos aprender mucho sobre su signi- ficado biológico (Zahavi 1987, Grafen 1990b). Por ejem- plo, en el estudio del significado de las coloraciones de- pendientes de carotenos en animales, se han sugerido va- rias limitaciones relacionadas con la disponibilidad de estos productos: (1) que sean escasos en la dieta, y por tanto los colores indicarían una buena alimentación; (2) que limiten la capacidad de desarrollar una respuesta in- mune, y entonces indicarían una buena capacidad de de- fensa frente a parásitos; y (3) que funcionen como molé- culas antioxidantes para proteger a las células de un exce- so de radicales libres, y entonces indicarían una mayor capacidad individual para soportar el estrés ambiental. Todavía hoy día no está claro cuál de las interpretaciones es la correcta, aunque no hay por qué suponer que sean excluyentes, ya que existen evidencias a favor de todas ellas. Se trata de un campo de estudio muy activo y de gran interés en la actualidad (Hill 1999, Møller et al. 2000, Lozano 2001).
Otras hipótesis sobre la evolución y funcionamiento de los caracteres sexuales secundarios
Amplificadores. En varios artículos, Hasson ha propuesto que existen algunos caracteres que influyen en el éxito de apareamiento de los machos y que no son asimilables a los modelos de evolución que hemos descrito anterior- mente (Hasson 1997). Se trata de los amplificadores, que consisten en diseños o comportamientos que ayudan a los receptores a distinguir mejor las características de un indicador de calidad al que amplifican. No son atractivos para las hembras, no son honestos porque sean costosos, pues son baratos de producir y mantener, pero ponen en evidencia la calidad de los individuos porque amplifican indicadores de esa calidad (Hasson 1989). Un ejemplo de estos caracteres son contornos claros u oscuros de las plumas de las aves que ponen en evidencia su desgaste (Hasson 1991). Zahavi ya se refirió a este tipo de carac- teres pero los consideró casos de hándicaps (Zahavi 1987), aunque en ciertos estudios se distinguen amplifi- cadores que son hándicaps reveladores de los que sólo son amplificadores (Fitzpatrick 1998). En realidad los amplificadores pueden exagerarse y terminar siendo in- dicadores de calidad por lo que pasarían a ser hándicaps
reveladores, o la expresión del amplificador puede ha- cerse dependiente de la calidad de una forma condicio- nal (por ejemplo, a los machos peores les sería perjudi- cial desarrollar el amplificador, que desvelaría su mala calidad, y entonces la sola presencia o ausencia del am- plificador funciona como un hándicap estratégico).
Resistencia de las hembras y selección sexual de “huida” (Holland y Rice 1998). Como alternativa a la coevolución por correlación positiva de las preferencias de las hem- bras y los caracteres sexuales secundarios de los machos (proceso común a los modelos de Fisher y del hándicap), Holland y Rice (1998) proponen que la exageración de estos últimos podría resultar como consecuencia de la resistencia de las hembras a responder a ellos. Esta idea se basa en que, en algunos casos, las hembras sufren cos- tes elevados al copular, que son mucho mayores al ha- cerlo con varios machos (por ejemplo, el esperma de las moscas del vinagre es tóxico para las hembras). Si la atracción de las hembras se debe a un sesgo sensorial y esa atracción conduce a las hembras a aparearse en una forma subóptima para ellas (por ejemplo demasiado a menudo), éstas evolucionarían hacia una menor sensibi- lidad hacia el carácter, lo que llevaría a que éste tenga que hacerse más exagerado para provocar una respuesta. Este modelo se opone a otras visiones del apareamiento múltiple de las hembras (que encuentran que es benefi- cioso para ellas), y ha propiciado polémica científica que, en cualquier caso, plantea un nuevo problema a resolver en el estudio de la selección sexual (revisado en Brooks y Jennions 1999).
La explicación de la diversidad y aparente redundancia de los caracteres sexuales secundarios
Los modelos sobre la evolución y el mantenimiento de los caracteres sexuales secundarios deberían ser capa- ces de explicar su enorme diversidad en la naturaleza, así como el que organismos concretos utilicen varios simul- táneamente. Tanto bajo el punto de vista del modelo del sesgo sensorial de las hembras (por la variedad de propie- dades de los sistemas sensoriales de las hembras), como del de Fisher (a causa de ciclos alternantes en la intensi- dad de las preferencias), puede explicarse la existencia de variedad en los caracteres sexuales secundarios. No obs- tante, puesto que la mayor parte de ellos, una vez estable- cidos, parecen funcionar como señales honestas de algún tipo de calidad, debería ser en el contexto de las señales honestas donde se buscara la explicación. Según el hándicap, los costes asociados a las señales están relacio- nados con el tipo de calidad que expresan, por lo que dis- tintos tipos de señales encierran mensajes diferentes en los que los receptores de la señal (hembras o machos) es- tán interesados. Hay muchos estudios que han encontra- do relación entre señales sexuales y distintos tipos de ca- lidad de los machos, lo que en parte da una explicación a la diversidad de señales existentes. Bajo esta visión, distintos tipos de señales en distintos grupos animales reflejarían interés en diferentes tipos de
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tos relacionados con la competencia por el apareamiento (en este caso, polinización) para seguir el rastro de la se- lección sexual. Se ha demostrado que el éxito reproductivo femenino en plantas hermafroditas productoras de inflorescencias cambia con el tamaño de la inflorescencia en menor me- dida que el éxito reproductivo masculino, por lo que se argumenta que la función masculina puede ser responsa- ble de la evolución del tamaño de la inflorescencia. Plan- tas e inflorescencias masculinas suelen producir más flo- res que las femeninas, por tanto la donación de polen se incrementa con el número de flores, incluso para plantas con flores hermafroditas. Esto es indicativo de una pre- sión de selección para incrementar la liberación de polen, que aumenta con el número y tamaño de la inflorescencia. Las flores masculinas suelen ser mayores que las femeni- nas y, dado que hay correlación entre una mayor tasa de liberación de polen y el tamaño de la corola, es probable que la competición masculina contribuya directamente a la evolución de mayores corolas de flores masculinas, especialmente cuando la disponibilidad de polen no es limitante para el éxito reproductivo femenino. Aunque autores como Haldane, Huxley y Bateman sugirieron la selección sexual en plantas, ésta no adquirió importancia hasta la década de los 80 y, a pesar de que aún quedan muchas cuestiones por aclarar, hay ciertos hechos de las plantas en los que la selección sexual ha podido jugar un papel predominante. Como en animales, los papeles sexuales pueden dife- rir en plantas, debido a que la inversión masculina es, básicamente, producción de gametos, mientras que el sexo femenino realiza casi toda la inversión parental. En gene- ral, los mecanismos de competición masculina en plantas tienen lugar a dos niveles: competencia por el acceso a los polinizadores y competencia entre granos de polen en el estigma femenino (equivalente a la competición de es- perma en animales).
Competencia por el acceso a los polinizadores
Los gametos masculinos han de ser transportados por el viento, el agua o por animales polinizadores, a las flo- res femeninas. Las flores vistosas han evolucionado para ser más atractivas, no para otras plantas, sino para los insectos o pájaros que las visitan y transportan el polen de unas a otras. Pero los dos sexos necesitan exhibir sus flores a los polinizadores. Los individuos más atractivos para la polinización dispersarán más eficazmente el po- len que los individuos con caracteres “menos atractivos”. Esta lucha ha favorecido, entre otros, los caracteres que incrementan la atracción de los polinizadores, como flo- res exuberantes, perfumadas, néctar y grandes cantidades de polen.
Competición entre granos de polen
La forma más obvia de competición masculina en plan- tas es la que llevan a cabo los granos de polen para alcan- zar los estigmas femeninos y fecundar a los óvulos, ya que pueden llegar granos de polen de varios individuos a
un mismo estigma. En ese caso, la germinación rápida del polen y el crecimiento del tubo polínico deben ser crucia- les para el éxito masculino. Cada grano de polen produce un tubo polínico que contiene la célula masculina que se fusionará con el óvulo. Para crecer, el tubo polínico debe interactuar con los tejidos femeninos y usar nutrientes del estigma. Los mecanismos que conducen a diferencias en el éxito del polen podrían ser: diferencias en el tiempo de germinación, tasa de crecimiento del tubo polínico, inte- racción con otros pólenes y con el estigma o el óvulo y/o la tasa de supervivencia de los embriones. Se ha demos- trado que la velocidad de crecimiento del tubo polínico está controlada por genes del grano de polen. Por otra parte, se ha sugerido que en las flores femeninas han evo- lucionado los estigmas largos como mecanismo para se- leccionar los genes masculinos “superiores” e incremen- tar la calidad de la descendencia, aunque, por ahora, no hay suficientes pruebas.
Levaduras
En otros organismos, como la levadura Saccharomyces cerevisiae , se ha propuesto un nuevo modelo, basado en el principio del hándicap, para los mecanismos que afec- tan a la elección de pareja. Previamente a la conjugación (fusión temporal de dos organismos unicelulares para el intercambio de material genético), en la levadura existe un estado de “cortejo” en el que las células de los dos tipos de apareamiento “a” y “α”, eligen preferentemente las células con las que aparearse. Las células “a” produ- cen feromonas “a”, que son péptidos cortos, así como los producidos por las células “α” (feromonas “α”). Las feromonas son necesarias para la comunicación a distan- cia, para advertir la existencia de una potencial pareja y su dirección, y las células que secretan más feromonas son preferidas en los apareamientos. Nahon et al. (1995) propusieron que los propéptidos intactos de las feromonas “α” juegan un papel esencial en los procesos de aparea- miento y que su conformación espacial y modificaciones postraduccionales (cambios que se producen en el polipéptido una vez finalizada la traducción) son impor- tantes en la elección de pareja (las modificaciones postraduccionales de estas largas proteínas, requieren el uso de rutas bioquímicas que necesitan una inversión es- pecial, y por tanto, proporcionarían señales fiables acerca de la calidad fenotípica de la célula que las posee). Sugie- ren que en la elección final para el apareamiento están implicadas estas proteínas (propéptidos), que se encuen- tran en la membrana nuclear y que interaccionarían con receptores para feromonas del otro tipo de apareamiento.
Importancia de la selección sexual
Importancia evolutiva
Reconocimiento de la especie y especiación
Hay razones para creer que las señales favorecidas por la selección sexual pueden jugar un papel importante en
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el reconocimiento entre sexos y en la especiación (ver Capítulo 18). El sistema de comunicación entre machos y hembras es fundamental para que el apareamiento se lleve a cabo entre individuos de la misma especie y no de otras espe- cies. Las ventajas selectivas del reconocimiento de la es- pecie juegan un papel importante en la evolución de los caracteres sexuales secundarios y las preferencias en el apareamiento. La selección sexual puede influir en la evo- lución de los mecanismos de reconocimiento para el apa- reamiento. Puesto que la selección sexual puede favore- cer la evolución de caracteres masculinos que no supo- nen ventaja en términos de supervivencia, en presencia de suficiente variabilidad genética, la evolución de las preferencias de las hembras y de los caracteres sexuales masculinos podría variar de unas poblaciones a otras, pro- duciéndose, entonces, una divergencia en el sistema de reconocimiento para el apareamiento específico. Se ha sugerido que la selección sexual puede jugar, por tanto, un papel en la especiación, ya que el aislamiento precigótico se origina a menudo como un subproducto de la selección sexual. Los caracteres sexuales selecciona- dos actúan, en este caso, como barrera para el cruzamien- to interespecífico. Por ejemplo, en la mariposa Pieris occidentalis , se ha demostrado experimentalmente que las hembras eligen a los machos con mayor cantidad de melanina en el primer par de alas, lo que reduce el riesgo de apareamiento erróneo con otra especie simpátrica y cercana evolutivamente, Pieris protodice. En la naturale- za no existen híbridos entre ambas especies. La divergen- cia en el patrón de coloración de las dos especies ha evo- lucionado por selección sexual, a través de la elección de la hembra, de los patrones de melanina de los machos (Wiernarz y Kingsolver 1992). La selección sexual puede haber sido crucial en algu- nas de las más destacadas divergencias taxonómicas co- nocidas, como pueden ser las especiaciones masivas de Drosophila en el archipiélago de Hawaii y la de los peces cíclidos de los lagos africanos (Dominey 1984). En estos últimos, en algunas especies, la única distinción entre ellas es el patrón de coloración de los machos, siendo las hem- bras fenotípicamente similares. Las hembras eligen a los machos basándose en su patrón de coloración. Presumi- blemente, la selección sexual ha jugado un papel impor- tante en la tasa de evolución de este grupo, aunque tam- bién hay que tener en cuenta que la divergencia ecológica es bastante común en estos casos. Tanto en los grandes lagos africanos como en el archipiélago hawaiano, las posibilidades para la divergencia ecológica son grandes, lo que podría, secundariamente, conducir a diferencias en el sistema de apareamiento y favorecer la actuación de la selección sexual. Por ahora es difícil, no obstante, distin- guir el papel que desempeña exactamente la diversidad ecológica y hasta qué punto influye la selección sexual en estos procesos de divergencia. La tasa de especiación puede depender de las habili- dades sensoriales de las hembras y de la variación de los caracteres masculinos reconocidos por ellas y utilizados como señal para el apareamiento. Es curioso que en aque-
llos taxones en los que la selección sexual parece ser in- tensa y diversa, suele haber una gran riqueza de especies, lo que apoya la idea de que la selección sexual puede con- ducir a un cambio evolutivo muy rápido. Los peces cíclidos que comentamos anteriormente constituyen un buen ejemplo de especiación rápida ya que, por ejemplo, el lago Victoria que data de unos 500.000-750.000 años, aloja a más de 170 especies de cíclidos, casi todas del mismo género y que difieren unas de otras en los colores nupciales o en el cortejo sexual. Otros ejemplos los pode- mos encontrar en las aves del paraíso (Paradiseaidae), de las que sólo en Nueva Guinea existen unas 42 especies. Pero quizás uno de los casos más ilustrados ocurre en la familia Drosophilidae, con sus 800 especies, en el archi- piélago de las Islas Hawaii. Probablemente hubo allí gran- des oportunidades ambientales para la especiación geo- gráfica, como diferentes altitudes y hábitats con barreras diversas (lava, islas), así como la ausencia de otros taxones. Muchas especies son genéticamente similares y deben haberse originado recientemente y evolucionado de forma rápida. En algunos casos, como en aves, se producen híbridos interespecíficos. Si los híbridos son inviables o estériles, estos apareamientos serán desfavorecidos por la selección natural. El resultado puede ser el reforzamiento o el des- plazamiento del carácter reproductivo (Howard 1993, ver Capítulo 12), de forma que la diferencia entre las dos for- mas se hace más fuerte en las zonas de contacto y solapa- miento. Así se reduce el gasto de gametos en apareamien- tos infértiles, se reducen las señales de interferencia entre las especies y éstas se hacen más efectivas. Aunque hay evidencias positivas, no está claro en muchos casos si los mecanismos de reconocimiento de especies que divergen en simpatría, lo hacen principalmente por desplazamien- to del carácter reproductivo. El aislamiento sexual, por tanto, constituye una barre- ra más fuerte para el intercambio genético que el aisla- miento postcigótico. En todos estos grupos de aves, las hembras de las distintas especies pueden ser casi indistin- guibles, pero los machos difieren en muchas característi- cas. Por ejemplo, los machos de aves del paraíso presen- tan gran variedad de plumajes y ornamentos que exhiben acompañados de comportamientos estrafalarios y fuertes vocalizaciones. No suelen tener lazos de pareja, lo que facilita una gran variación en el éxito reproductivo de los machos. Barraclough et al. (1995), basándose en estudios filogenéticos mediante hibridación ADN-ADN, compa- raron la diversidad de especies entre grupos cercanos de aves y concluyeron que los clados con mayor proporción de especies dimórficas sexualmente, poseen mayor nú- mero de especies que otros clados relacionados. Estos análisis sugieren que la selección sexual incrementa la tasa de especiación. En general, podemos concluir que la selección sexual y la divergencia de caracteres sexuales secundarios, junto con la divergencia ecológica, pueden jugar un papel importante en la profusa especiación de algunos taxones animales como los Drosophilidae, los peces cíclidos o las paseriformes, así como en las plantas angiospermas.
